Suplement CLXXXVII

BIOLOGIA XXXIII — NAUKI MATEMATYCZNO-PRZYRODNICZE — ZESZYT 70 — 1989
Instytut Biologii Zakład Histologii i Embriologii

Rozmiary powierzchni przewodu pokarmowego młodych szczupaków (Esox lucius L.)

The dimensions of the alimentary canal surface area in young pikes (Esox lucius L.)

ANDRZEJ PRZYSTALSKI, JUSTYNA KATARZYNA SZCZEPANIAK

Synopsis. The external and internal surface area of the alimentary canal in young pikes (Esox lucius L.) was estimated. The growth of the mucosa is effected by increasing the lengths and diameters of the sections as well as the height and arrangement of the folds. It was found that the mucosal area increase at a slower than the body weight.

WSTĘP

Pobieranie określonego rodzaju pokarmu jest możliwe dzięki wytworzeniu przez organizmy wielu przystosowań morfologicznych, anatomicznych, fizjologicznych i etologicznych. Specjalizacja dotyczy zwłaszcza tych narządów, które służą do pobierania, rozdrabniania, trawienia i wchłaniania pokarmu. Dlatego też interesującym zagadnieniem, uzupełniającym spostrzeżenia dotyczące biologii odżywiania się ryb, są daną obrazujące rozmiary powierzchni trawienno-chłonnej ich przewodów pokarmowych. Badaniom zależności między budową przewodu pokarmowego a rozmiarami jego śluzówki poświęcono szereg prac (Al-Hussaini 1949, Al-Hussaini i Kholy 1953, Siankowa 1966). Badano również związki między strukturą a fizjologią tego narządu (Hofer, Forstner i Rettenwander 1982). Większość prac dotyczy jednak ryb roślinożernych lub wszystkożernych. Dlatego też podjęto próbę obliczenia rozmiarów powierzchni przewodu pokarmowego szczupaka — typowego drapieżnika odżywiającego się prawie wyłącznie rybami, co następuje z chwilą, kiedy osobnik osiągnie 5,5 cm długości (Opuszyński 1979). Przewód pokarmowy szczupaka był już uprzednio obiektem badań. Slijper (1946) podaje zależność między powierzchnią zewnętrzną żołądka i jelita cienkiego a ciężarem  Bucke 1971) opisał anatomię i ogólne zasady budowy histologicznej układu pokarmowego tej ryby.

MATERIAŁ I METODY

Badania prowadzono na ośmiu okazach Esox lucius L. zróżnicowanych ma dwie grupy. Pierwsza obejmowała ryby o ciężarze 300,0 — 380,0 g i długości ciała (mierzonej od końca pyska do krańców płetwy ogonowej) 37,0 — 40,0 cm, w drugiej osobniki ważyły 560,0 — 750,0 g i osiągały 45,0 — 50,0 cm długości. Szczupaki były w Jeziorze Kłęckim (Pojezierze Drawskie) i Niskim Bródnie (Pojezierze Brodnickie). Do badań wybrano okazy, których przewody pokarmowe były puste lub zawierały niewielką ilość pokarmu. Gwarantowało to, że ściana nie była rozciągnięta i wykazywała najbardziej typowe ułożenie fałdów śluzówki. Wypreparowane przewody pokarmowe utrwalano przez trzy dni w zobojętnionej 10% formalinie. Z kolejnych odcinków — przełyku, żołądka i trzech części jelita sporządzono serię poprzecznych przekrojów oddalonych od siebie o stałą odległość, która w przełyku i żołądku wynosiła 0,5 cm, a w jelicie 0,5 — 1,0 cm. Fragmenty krajano na mikrotomie zamrażającym na skrawki o grubości 30,0 — 90,0 µm. Preparaty barwiono l% indygokarminem w 1% kwasie pikrynowym i po odwodnieniu zamykano w balsamie kanadyjskim. Miąższość warstw ściany przewodu mierzono na preparatach o grubości 5,0 — 8,0 µm wykonanych metodą parafinową, barwionych hematoksyliną Delafielda i eozyną oraz metodą Mallorego. W ten sam sposób wykonywano serie preparatów stycznych do powierzchni śluzówki jelita, na których obliczano powierzchnię boczną fałdów. Sposób obliczania powierzchni przewodu pokarmowego był następujący: na poprzecznych przekrojach zmierzono krzywiznomierzem długość obwodu zewnętrznego i wewnętrznego. Z uzyskanych wartości obliczono średnie długości obwodów zewnętrznych i wewnętrznych dla każdego odcinka. Tak postępowano ze wszystkimi odcinkami z wyjątkiem jelita cienkiego, gdzie mierzono obwód wewnętrzny gładki, pomijając fałdy. Iloczyn długości odcinków przewodu pokarmowego i obliczonych obwodów stanowił ich powierzchnię zewnętrzną i wewnętrzną. W ten sposób obliczono powierzchnię śluzówki przełyku i żołądka. W żołądku uwzględniono ponadto współczynnik komplikacji przebiegu fałdów, który uprzednio wyliczono, wyznaczając stosunek długości fałdu do przyjętej jednostki długości żołądka. Wielkość tego współczynnika wyniosła średnio 1,94.

Ze względu na odmienny układ fałdów w jelicie powierzchnię śluzówki wyznaczano inaczej. W tym celu wykorzystano preparaty cięte stycznie do płaszczyzny śluzówki jelita. Z serii stycznych skrawków wybrano pola oddalone od siebie o 8,0 — 10,0 µm i zmierzono na nich długość zewnętrznych obwodów fałdów. Z każdego odcinka jelita wybrano cztery pola o powierzchni 3,24 mm². Uzyskane wyniki uśredniano. Pole powierzchni bocznej fałdów uzyskano mnożąc długość obwodów fałdów przez średnią ich wysokość. Po doliczeniu powierzchni szczytów fałdów i uwzględnieniu współczynnika niwelującego różnice wynikające ze stosowania różnych metod sporządzania preparatów uzyskano wielkość, o którą powiększono obliczoną uprzednio powierzchnię gładką śluzówki.

Tabela 1. Esox lucius. Rozmiary przewodu pokarmowego
Table 1. Esox lucius. The dimensions of the alimentary canal

W tabelach przedstawiono średnie arytmetyczne podając odchylenie standardowe oszacowane na podstawie rozstępu.

WYNIKI

Przewód pokarmowy szczupaka zbudowany jest według planu charakterystycznego dla kręgowców. Przewód ma postać niezbyt długiej rury tworzącej dwie pętle. Jego długość względem długości ciała, mierzonej od końca pyska do krańców płetwy ogonowej, waha się u badanych okazów od 0,64 do 0,84. Zmiany kształtu oraz średnicy przewodu, jak również rzeźby jego śluzówki pozwalają na wyodrębnienie następujących odcinków: przełyku, żołądka oraz jelita cienkiego z wyróżniającą się częścią przednią, środkową i tylną.

W pełni wykształcona błona śluzowa (tunica mucosa) składa się z nabłonka (epithelium) tworzącego jej warstwę powierzchniową, z łącznotkankowej blaszki właściwej (lamina propria mucosae) oraz mięśniówki własnej (muscularis mucosae). W przewodzie pokarmowym szczupaka pełny rozwój tej błony obserwowano tylko w jelicie. W pozostałych odcinkach rozwój blaszki właściwej i mięśniówki własnej jest bardzo słaby, co sprawia, że nie tworzą one ciągłej warstwy. Nabłonek występuje w dwóch formach — wieloszeregowego (epithelium pseudostratificatum) i jednowarstwowego cylindrycznego (epithelium simplex cylindricum). Występowanie pierwszego typu ograniczone jest do przełyku, drugi spotykamy w pozostałych odcinkach przewodu pokarmowego. Wysokość nabłonka w poszczególnych odcinkach przewodu pokarmowego przedstawia tab. 3. Drugą błoną jest podśluzówka (tunica submucosa) zbudowana z tkanki łącznej, która tworzy sieć włókien kolagenowych i sprężystych z leżącymi wewnątrz fibroblastami, mastoblastami i limfocytami. Taką budowę podśluzówki mają wszystkie odcinki przewodu z wyjątkiem pierwszych dwóch fragmentów jelita. Ich błona podśluzowa zróżnicowana jest na dwie wyraźne warstwy: wewnętrzną luźną (stratum laxum) i zewnętrzną zbitą (stratum compactum). Warstwa luźna ma ułożenie i budowę taką samą jak podśluzówka innych odcinków przewodu, warstwa zbita natomiast nie wnika do fałdów i zbudowana jest z ciasno ułożonych włókien klejodajnych. Tworzy ona lity pierścień otaczający wewnętrzne warstwy ściany jelita, osiągając grubość od 40,9±20,3 do 54,3±24,1 µm (tab. 3). Kolejny składnik ściany przewodu pokarmowego — błona mięśniowa (tunica muscularis) charakteryzuje się złożoną budową.

 

Tabela 2. Esox lucius. Rozmiary odcinków przewodu pokarmowego
Table 2. Esox lucius. The dimensions of various parts of the alimentary canal

Tabela 3. Esox lucius. Grubość ściany przewodu pokarmowego (µm)
Table 3. Esox lucius. The thickness of layers of alimentary canal(µm)

Ułożenie komórek mięśniowych pozwala na wyróżnienie dwóch warstw: wewnętrznej okrężnej (stratum circulare) i zewnętrznej wzdłużnej (stratum longitudinale). Włókna w mięśniówce przełyku tworzą trzy warstwy. W wewnętrznej biegną wzdłużnie i wnikają głęboko pod błonę śluzową osiągając podstawy fałdów. W warstwie środkowej są ułożone okrężnie, a w warstwie zewnętrznej wzdłużnie. Warstwa wewnętrzna i środkowa osiągają podobną grubość zawartą w granicach 558,3±10,1 — 713.6±66,1 µm. Warstwa zewnętrzna jest średnio trzykrotnie cieńsza (tab. 3). Najgrubszą mięśniówkę, przekraczającą 1000,0 µm, obserwuje się w żołądku. W jelicie w miarę zbliżania się do jego końca grubość mięśniówki systematycznie maleje (tab. 3). Najbardziej zewnętrznie położona jest błona surowicza (tunica serosa), którą tworzy nabłonek jednowarstwowy płaski (mesothelium) kontaktujący się z błoną mięśniową za pomocą tkanki łącznej wiotkiej. Grubość serozy zawarta jest w granicach 7,2±1,3 (początek jelita cienkiego) — 16,0±1,7 µm (żołądek).

Wewnętrzną powierzchnię przełyku tworzą fałdy o wzdłużnym przebiegu nie zmieniające swego ułożenia na całej długości odcinka (fot. 1). Niektóre z nich w końcowej jego części tworzą łagodne wtórne załamania. Wśród fałdów można wyróżnić wysokie i niskie. Liczba fałdów u poszczególnych osobników jest podobna i waha się od piętnastu do siedemnastu. Powierzchnię wewnętrzną żołądka, będącego najszerszą częścią przewodu, tworzą fałdy o wzdłużnym przebiegu, które załamują się wtórnie tworząc nieregularny zygzak (fot. 2). Między fałdami występują niewielkie anastomozy. W wypełnionym żołądku powierzchnia jest prawie gładka wskutek rozciągnięcia błony podśluzowej. Średnia liczba fałdów w żołądku wynosi czternaście — szesnaście. Powierzchnię trawienno-chłonną żołądka dodatkowo powiększają dołki. Zasadniczym kryterium podziału jelita na trzy odcinki była wysokość oraz ilość fałdów, uwzględniono ponadto różnice w rozmiarach średnicy kolejnych fragmentów i ich budowę morfologiczną. Fałdy w jelicie mają kształt postrzępionych listków. W przedniej części jelita nadal zachowują wzdłużne ułożenie, nie biegną jednak prosto, lecz tworzą liczne wtórne sfałdowania załamujące się pod różnymi kątami. U podstawy połączone są niskimi, rozgałęziającymi się anastomozami (fot. 3). Ten typ sfałdowania powierzchni występuje również w dwóch pozostałych odcinkach jelita, z tym, że stopniowo zmniejsza się ilość anastomoz i maleje wysokość fałdów.

Poszczególne odcinki przewodu pokarmowego niejednolicie wpływają na zwiększenie jego powierzchni wewnętrznej. Związane jest to z różną ich długością i średnicą, a przede wszystkim z odmiennie wykształconą śluzówką. Przełyk, który spełnia głównie funkcję mechanicznego przesuwania pokarmu, posiada stosunkowo niewielkie rozmiary śluzówki. Jej wielkość u przebadanych okazów waha się od 11,85 do 24,48 cm². Wyraźnie większa jest powierzchnia wewnętrzna żołądka. U mniejszych osobników ma ona 27,33 cm², a u większych rośnie do 52,81 cm².

Fot. 1 — Photo 1. Przełyk — esophagus (X 3,5)

Fot. 2 — Photo 2. Żołądek — stomach (X 3,5)

Fot. 2 — Photo 3. Przednia część jelita cienkiego — anterior part of the small intestine (X 5,0)

 

Podobnie przedni odcinek jelita charakteryzuje się stopniowym wzrostem powierzchni śluzówki. W pierwszej grupie osiąga on maksymalnie 243,21 cm², w drugiej rośnie do 385,12 cm². Podobnie jest z pozostałymi fragmentami jelita. Uwagą zwraca fakt, że środkowy odcinek jelita w porównaniu z przednim ma zawsze, mimo nieco większej długości, mniejszą powierzchnię (tab. 2). Przyczyną tego jest mniejsza średnica i wyraźnie niższy stopień komplikacji fałdów śluzówki (stosunek całkowitej powierzchni fałdów mm² jaka przypada na 1 mm² powierzchni gładkiej) osiągający w tym odcinku 8,42 — 10,89 mm²/mm², podczas gdy w odcinku poprzednim dochodzi on do 15,11 — 17,83 mm²/mm². Dodać należy, że na wielkość przedstawionego współczynnika w istotny sposób wpływa wysokość fałdów. W przedniej części jelita osiągają one średnio od 0,96 do 1,19 mm wysokości, podczas gdy w następnych odcinkach już tylko 0,64 — 0,83 i 0,58 — 0,80 mm. W końcowym odcinku jelita rozmiary śluzówki są odpowiednio niższe (tab. 2).

Powiększaniu się odcinków przewodu pokarmowego towarzyszy wzrost grubości ich ściany, chociaż nie jest on taki regularny jak przyrosty długości i średnicy (tab. 3).

Całkowite rozmiary powierzchni zewnętrznej i wewnętrznej badanych szczupaków przedstawia tab. 1. Widoczne indywidualne odchylenia spowodowane są prawdopodobnie zmiennością osobniczą, aktualnym stanem fizjologicznym osobnika, jak również zależą od warunków ekologicznych środowiska, w jakich ryba przebywała.

OMÓWIENIE WYNIKÓW

Przewód pokarmowy szczupaka jest zbudowany według schematu właściwego dla kręgowców. Podobnie jak inne narządy ulega widocznym zmianom, w miarę wzrostu zwierzęcia, które świadczą o jego zdolnościach przystosowawczych. Wiadomo, że długość przewodu pokarmowego zależy od rodzaju pobieranego pokarmu. U ryb drapieżnych odpowiada ona mniej więcej długości ciała. U badanych szczupaków zawiera się ona w granicach 0,60 — 0,84. Gurge i Vegas (1970) podają, że u drapieżnych ryb stosunek długości przewodu pokarmowego do długości ciała wynosi 0,7, a u roślinożernych 1,0 — 1,3. Rekordowa długość jelita, przekraczająca długość ciała aż 28 razy, stwierdzona została u Plecostomus sp. (Loricariidae) (Suworów 1954).

Analizując budowę histologiczną przewodu pokarmowego badanych ryb należy zwrócić uwagę na znaczny udział mięśniówki w tworzeniu jego ściany. Zaznacza się on zwłaszcza w przełyku i żołądku, co jest uzasadnione, ponieważ te odcinki ulegają największemu rozciąganiu. Rozwój pozostałych błon nie odbiega od tego, co obserwowano u innych ryb (Szarski i in. 1965, Moshin 1964, Bucke 1971, Geistdoerfer 1974).

Istotnym elementem odpowiedzialnym za możliwości wzrostu organizmu są rozmiary powierzchni wewnętrznej przewodu pokarmowego. Jej wzrost następuje w wyniku zwiększania długości i średnicy odcinków oraz dzięki komplikacji struktury błony śluzowej. Porównując badane grupy można stwierdzić, że długość wszystkich odcinków rośnie. Największe zmiany zachodzą w środkowym odcinku jelita, który wydłuża się o 28,0%, oraz w żołądku przyrastającym o 22,8%. Podobnie jak długość wzrasta średnica odcinków. W przypadku średnicy zewnętrznej największy przyrost zaznacza się w jelicie, zwłaszcza w jego środkowym odcinku, osiągając 50,9% (w odcinku przednim — 31,6%, w końcowym 26,1%), oraz w przełyku — 33,4%. Postępującemu wzrostowi długości i średnicy odcinków towarzyszy wzrost wysokości fałdów śluzówki. Największy jest w żołądku i jelicie (6,5 — 20,0%). Podobne zależności stwierdziła u leszcza Siankowa (1966), z tym, że rozwój fałdów w jelicie zmierzał w kierunku tworzenia krypt. Obecność ich sprzyja zaleganiu pokarmu, co w przypadku pobierania trudnego do trawienia pokarmu, złożonego głównie z otoczonych chitynowymi pancerzami drobnych bezkręgowców, jest zjawiskiem korzystnym. Konsekwencją takiej strategii rozwoju powierzchni śluzówki jest znaczna długość jelita. Inaczej jest u szczupaka, który pobiera pokarm z fizjologicznego punktu widzenia łatwiejszy do strawienia i przyswojenia. Dlatego też w jego jelicie nie obserwuje się tworzenia krypt, przez co przewód pokarmowy może być odpowiednio krótszy, gdyż czynna powierzchnia fałdów nie jest ograniczona anastomozami. Względne rozmiary śluzówki wyrażone jako stosunek powierzchni danego odcinka do jednostki jego długości (cm²/cm) są u szczupaka wysokie. W żołądku wartość ta wynosi 7,39 — 12,88, a w przedniej części jelita waha się od 14,13 do 26,56 cm²/cm. U leszczy o podobnych ciężarach ciała omawiany współczynnik w jelicie osiągał 7,96— 12,76 cm²/cm (Siankowa 1966).

Całkowita powierzchnia trawienno-chłonna rośnie w miarę powiększania się ciężaru ciała. Przyrost jej jest jednak wolniejszy aniżeli zwiększenie masy ciała. Przy porównaniu osobników obu badanych grup widać, że w czasie gdy ciężar ciała wzrósł dwukrotnie, powierzchnia wewnętrzna przewodu pokarmowego powiększa się jedynie o 28,28%. Zależność między masą ciała a rozmiarami określający liczbę cm2 powierzchni śluzówki przypadających na 1 gram ciężaru ciała (cm²/g). Wśród badanych okazów omawiany współczynnik u mniejszych osobników waha się między 0,92 — 1,38 cm²/g, a u większych obniża się do 0,67 — 0,82 cm²/g. Jedną z przyczyn spadku wielkości tego współczynnika jest zachodzący u młodych osobników silny rozwój trzewioczaszki i duży przyrost mięśni. Szybkiemu wzrostowi sprzyja fakt, że bytowy wydatek energetyczny szczupaka, w porównaniu z innymi gatunkami ryb, jest niski. Według Johnsona (1966) tygodniowa racja pokarmu potrzebna na pokrycie potrzeb bytowych wynosi 20 — 50 mg/1 gram ciężaru ciała. Zatem zjedzony ponad tę ilość pokarm zużyty zostaje na wzrost lub zgromadzony jako materiał zapasowy. U osobników niedojrzałych płciowo jest to około 70% zjadanego pokarmu, u dorosłych wartość ta spada do 20% (Johnson 1966). Według Diany (1983) szczupak w pierwszym roku życia wykorzystuje na wzrost 42% pobieranej energii, podczas gdy w późniejszym okresie procent ten spada do 5 — 10. W budżecie energetycznym starszych osobników wzrasta ilość energii przeznaczonej na bytowanie (76 — 89%) i reprodukcję.

 

LITERATURA

1. Al-Hussaini A. H., 1949, On the functional morphology of the alimentary tract of some fish in relation to differences in their feeding habits: anatomy and histology. Quart. J. Micr. Sci., 90: 109 — 139.

2. Al – Hussaini A. H. i Kholy A. A., 1953, On the functional morphology of the alimentary tract of some omnivorous fish. Proc. Egypt. Acad. Sci., 9: 17—39.

3. Bucke D., 1971, The anatomy and histology of alimentary tract of the carnivorous fish the pike Esox lucius L. J. Fish. Biol., 3: 421 — 431.

4. Diana J. S., 1983, An energy budget for northern pike (Esox lucius). Can. J. ZooL, 61, (9): 1968—1975.

5. Geistdoerfer P., 1974, Histologic du tube digestif de Coelorhynchus coelorhynchus et de Chalinura mediterranea (Macrouridae, Gadiformes, Pisces). Bull. Mus. Nat. Hist. Nat., Paris, 3e sér., 222, Zool. 150: 641 — 659.

6. Gurge J. M. i Vegas M. J., 1970, Étude sur l’ethologie alimentaire et l’appareil digestif de quelques poissons demersux du golfe de Marseille. J. Ichtyol., Rome, 167—170.

7. Hofer R., Forstner H. i Rettenwander R., 1982, Duration of gut passage and its dependence on temperature and food consumption in roach, Rutilus rutilus L.: laboratory and field experiments. J. Fisch Biol., 20: 289 — 299.

8. Johnson L., 1966. Consumption of food by resident population of pike Esox lucius L. in Lake Windermere, J. Fish. Res. Bd. Canada, 23: 153 — 164.

9. Moshin S. M., 1962, Comparative morphology and histology of the alimentary canals in certain group of Indian Teleosts. Acta Zool. Stockh., 43: 79 — 133.

10. Opuszyński K., 1979, Podstawy biologii ryb, PWRiL, Warszawa.

11. Siankowa L., 1366, The surface area of the intestinal mucosa in bream — Abramis brama (L.)., Stud. Soc. Sci. Torunensis Sec. E, S: 1 — 49.

12. Slijper E. J., 1946, Die Physiologische Anatomie der Verdauungsorgane bei den Vertebraten. Tabulae Biol., 23: 1—81.

13. Suworow E., 1964, Podstawy ichtiologii, PWN, Warszawa.

14. Szarski H., Delewska E., Leja S., Olechnowiczowa S., Predygier Z., Siankowa L., 1956, Układ trawienny leszcza (Abramis brama L.)., Stud. Soc. Sci. Torunensis, Sec. E, 3: 1113—146.

 

SUMMARY

The paper presents a description of the anatomical and histological structure and the estimates of the outer (serosal) and inner (mucosal) surface areas of the alimentary canals in youngs pikes (Esox lucius L.). Eight individuals were divided into two size groups: 300.0 — 380.0 g and 560.0 — 750 g in weight. The mucosae sculpture is described and the canal wall thickness is estimated.

The alimentary canal in the pike is made up of several sections: the esophagus, the stomach and the intestine composed of the anterior, central and posterior parts. The folds in the esophagus and in the stomach generally show longitudinal arrangement, with zigzag pattern in the stomach. In the intestine rugged leaflike, sometimes filiform, folds are arranged irregulary. The fold bases are connected by anastomoses. In the anterior portion of the intestine the folds are high, then they gradually decrease in height. The surface area of the mucosa depends on the length and diameter of the sections of the alimentary canal and on the height and arrangement of the folds. The surface areas of the alimentary canals of all the studied specimens increase throught the individuals’ growth. In group I the total inner surface area ranges from 344.50 to 415,45 cm² and in the other group from 384.92 to 613.06 cm². The dimensions of the mucosal area increase at a slower rate than the body weight. In the small individuals the coefficient cm²/g (mucosal surface to body weight ratio) averages 0.92 — 1.38 cm²/g while in the pikes twice that weight, the coefficient falls to 0.67—0.82 cm²/g.

The wall of the pikes’ alimentary canal show different degrees of development in various sections. An overall increase has been found in the thickness of the canal wall. The muscular layer in the esophagus and stomach show considerable development.