Suplement CLXXVIII

Jakubowski, M., Byczkowska-Smyk, W. & Mikhalev, Y., 1969: Vascularization and size of the respiratory surfaces in the Antarctic white-blooded fish Chaenichthys rugosus Regan (Percoidei, Chaenichthyidae). — Zoologica Poloniae, 19, 303 — 317.

UNACZYNIENIE I WIELKOŚĆ POWIERZCHNI ODDECHOWYCH
U ANTARKTYCZNEJ RYBY BIAŁOKRWISTEJ CHAENICHTHYS
RUGOSUS REGAN (PERCOIDEI, CHAENICHTHYIDAE)

STRESZCZENIE

Stopień unaczynienia powierzchni oddechowych — skrzel, skóry i wyściółki jamy gębowej — wyrażono gęstością sieci kapilarnej. Obliczono też stosunek kapilar do masy ciała zwierzęcia.

Blaszki skrzelowe u Chaenichthys rugosus są stosunkowo małe, lecz obficie unaczynione. Powierzchnia kapilar w blaszkach stanowi 80% całkowitej powierzchni blaszek. Także skóra jest bogato unaczyniona. W 1 mm² powierzchni skóry naliczono przeciętnie około 23 mm długości kapilar, a w skórze płetw piersiowych aż 45 mm. Duża średnica kapilar podnabłonkowych (około 17 µ) sprawia, że w 1 mm² skóry ich powierzchnia wynosi od 1,13 do 2,20 mm², zależnie od okolicy. U dotychczas zbadanych ryb powierzchnia kapilar skórnych stanowiła nie więcej niż 0,75 części powierzchni ciała.

Ogólna powierzchnia kapilar skórnych głowy, tułowia i ogona przewyższa powierzchnię kapilar skrzelowych 1,4-krotnie, po dodaniu kapilar wszystkich płetw 2,5-krotnie i aż 3-krotnie po doliczeniu kapilar jamy gębowej.

Ponieważ we krwi Ch. rugosus praktycznie brak erytrocytów i Hb — wymiana gazów pomiędzy kapilarami a środowiskiem zewnętrznym prawdopodobnie zachodzi na drodze zwykłej dyfuzji. Otrzymane wyniki upoważniają do wnioskowania, że u Ch. rugosus udział poszczególnych powierzchni oddechowych w ogólnej wymianie gazowej będzie w przybliżeniu odpowiadać pojemności kapilar w danej okolicy.

ВАСКУЛЯРИЗAЦИЯ И ВЕЛИЧИНА ДЫХАТЕЛЬНЫХ ПОВЕРХНОСТЕЙ
У АНТРАКТИЧЕСКОЙ БЕЛЕОКРОВНОЙ РЫБЫ CHAENICHTHYS
RUGOSUS REGAN (PERCOIDEI, CHAENICHTHYIDAE)

РЕЗЮМЕ

Интенсивность васкуляризации дыхательных поверхностей — жабры, кожи и выстилки ротовй полости — выражена густотой капиллярной сети и общим количеством капилляров приходящихся на единицу веса тела животного.

Жаберные пластинки (lamellae) у Chaenichthys rugosus относительно малы, но обильно васкуляризованы. Капилляры занимают 80% общей поверхности жаберныж пластинок. Кожа также обильно васкуляризована. Длина капилляров, находящихся в 1 мм² кожи, в среднем равна около 23 мм, а в коже грудных плавников достигает даже 45 мм. Благодаря большому диаметру субэпителиальных капилляров (около 17 µ), их поверхность превышает поверхность тела од 1,13 до 2,02 раза. У исследованных до настоящего времени рыб (таб. 3) поверхность кожных капилляров составляет не более 0,75 части поверхности тела.

Общая поверхность капилляров кожи головы, туловища и хвостового стебля превышает общую поверхность капилляров жаберных пластинок в 1,4 раза, вместе с капиллярами всех плавников превышает в 2,5 раза и в 3 раза после причисления капилляров ротовй полости.

Так как в крови Ch. rugosus практически нет эритроцитов и гемоглобина, то газовый обмен, между капиллярами дыхательных поверхностей внешней средой, происходит очевидно путём простой диффузии. Полученные результаты позволяют сделать вывод, что у Chaenichthys rugosus участие отдельных дыхательных поверхностей в общем газовом обмение будет приблизительно соответствовать количеству находящихся в них субэпителиальных капилляров.

Table III

Comparison of respiratory surfaces in gills and skin

.                            Surface of capillaries   Proportion of branchial
Species  Body         per 1 g of body        vessels to dermal ones
.            weight           weight in mm²
.                in g                gills | skin

Esox lucius 195-222 1593 52 75* 31:1 21:1*
Misgurnus fossilis 32-55 480 170 3:1
Anguilla anguilla 55-98 990 112 9:1
Lota lota 45-98 639 108 6:1
Acerina cernua 14-38 904 85 150* 11:1 6:1*
Chaenichthys rugosus 450 107 149 270* 322** 0.72:1 0.4:1* 0.33:1**
Zoarces viviparus 75-210 475 52 9:1
Cottus gobio 11-44 301 151 2:1
Platichthys flesus 29-99 801 75 11:1

* Together with fin capillaries.
** Together with fin and oral cavity capillaries.

*

*                                                              *

Jakubowski M., 1971: Białokrwistość i inne osobliwości ichtiofauny Antarktyki. Przegląd Zoologiczny 15(3): 262-272.

Białokrwistość i inne osobliwości ichtiofauny Antarktyki
White-Bloodedness and other Peculiarities
of the Antarctic Ichthyofauna

MICHAŁ JAKUBOWSKI

Warunki klimatyczne w Antarktyce

Antarktyka jest krainą zoogeograficzną, w skład której wchodzą: ląd Antarktyda i otaczający ją Ocean Południowy, będący właściwie częściami oceanów Indyjskiego, Spokojnego i Atlantyckiego. Północną granicę Krainy Antarktycznej wyznacza strefa konwergencji antarktycznej, tj. wąski pas, gdzie stykają się zimne wody antarktyczne z cieplejszymi wodami strefy umiarkowanej (ryc. 1). Tu następuje wyraźna, gwałtowna zmiana temperatury wody i zestawu gatunkowego małych organizmów wodnych. Granice konwergencji antarktycznej przemieszczają się nieznacznie w zależności od pory roku. Strefie konwergencji antarktycznej odpowiada, w przybliżeniu, północna granica występowania pływających gór lodowych. Przestrzeń zajmowana przez Antarktykę wynosi około 50 mln km²; w tym ląd Antarktyda zajmuje około 14 mln km², z czego na lodowce szelfowe przypada około 1 mln km².

Antarktydę przykrywa gruba warstwa lodowca ciągłego i tu właśnie nie ma warunków dla istnienia istot żywych. Grubość pokrywy lodowcowej osiąga średnio około 2 000 m, w niektórych rejonach dochodzi do około 5 000 m. Według położenia nad poziomem morza, Antarktyda jest najwyższym lądem, bowiem jej średnia wysokość wynosi około 2 100 m, podczas gdy wszystkich lądów pozostałych (bez Antarktydy) zaledwie 900 m. Temperatura lodowca w głębi lądu wynosi 60-62°C poniżej zera. Zimą temperatura lodowca jest o 25-30° niższa od temperatury powietrza na wysokości 200-400 m nad lodowcem. Bardzo zimne powietrze spływa z lodowców ku brzegom w postaci wiatru stokowego. Często przewalające się tu cyklony wzmagają siłę wiatru i np. w rejonie stacji „Mirnyj” wiatry nieraz wieją z siłą 50 m/sek (= 180 km na godzinę!). Najniższe temperatury odnotowano w pobliżu radzieckiej stacji „Wostok” w 1960 i 1969 roku, bo około 88°C poniżej zera, tzn. około 20°C niższe niż na syberyjskim biegunie chłodu w rejonie Wierchojańska. W odróżnieniu od Arktyki, gdzie najniższym temperaturom zwykle towarzyszy pogoda bezwietrzna na Antarktydzie zawsze wieją silne wiatry.

Ryc. 1. Antarktyka. Północne granice Krainy Antarktycznej zaznaczono krzyżykami

Antarktyda, będąc „spiżarnią chłodu” kuli ziemskiej, w zasadniczy sposób kształtuje warunki termiczne w otaczających ją wodach antarktycznych. W okresie zimy antarktycznej setki kilometrów oceanu na północ od lądu stałego są skute grubą pokrywą lodową, zaś podczas krótkiego lata lody te są w stałym ruchu. Ruch lodów wiąże się z obecnością tam silnych prądów wodnych i wiatrów. Okalające Antarktydę wody Oceanu Południowego przemieszczają się zgodnie ze wskazówką zegara, tworząc stałą cyrkulację okrężną (prąd cirkumpolarny) na północ od 65-70 równoleżnika. W tym samym kierunku wieją silne wiatry. Natomiast przy brzegach Antarktydy przeważają wiatry o kierunku odwrotnym i występują lokalne prądy wodne okrężne, skierowane przeciw ruchowi wskazówki zegara. Te przybrzeżne cyrkulacje, miejscami zamknięte, wlewają się do głównego prądu antarktycznego. W okresie letnim cyrkulacje te wynoszą lody i góry lodowe daleko na północ. Temperatura wody w Antarktyce waha się w granicach od plus 3° do minus 1,95°C, przy czym w pobliżu konwergencji antarktycznej w okresie letnim może dochodzić czasem do + 6°C (na płyciznach), a w pobliżu Antarktydy na głębokościach poniżej 200 m utrzymuje się stale w pobliżu — 1,8°C.

Cechy szczególne ichtiofauny Antarktyki

Tak specyficznie surowe warunki klimatyczne w Antarktyce rzecz jasna, wywierają piętno na skład ichtiofauny i jej biologię. Biologia ryb antarktycznych jest dopiero w powijakach. Pod względem systematycznym ryby antarktyczne są opracowane dobrze, dzięki temu, że w zbadaniu pierwszych kolekcji antarktycznych decydującą rolę odegrali tacy słynni ichtiologowie jak J. Richardson, A. Günther, G. A. Boulenger, C. T. Regan i J. R. Norman (wszyscy z British Museum of Natural History). Im właśnie, szczególnie zaś Reganowi i Normanowi, zawdzięczamy brak zawiłej synonimiki przy gatunkach antarktycznych, która to, w przypadku ichtiofauny innych rejonów świata, często wyprowadza z równowagi nawet wytrawnych systematyków. Regan (1913, 1914) i Norman (1935-1938) nie tylko opisali po raz pierwszy ponad połowę rodzajów i gatunków antarktycznych, lecz także opracowali uznawany dotychczas system ryb nadrodziny Notothenioidae, tworzących rdzeń ichtiofauny Antarktyki, i jako pierwsi, przeprowadzili analizę zoogeograficzną dennej fauny ryb. Ich dzieła obecnie zaliczane są do prac klasycznych.

Norman, przystępując do opracowania systematycznego i zoogeograficznego ichtiofauny Antarktyki, dysponował już olbrzymim materiałem, nagromadzonym przez ponad 30 różnych ekspedycji antarktycznych iw dużym stopniu opracowanym przez swoich poprzedników. Oto niektóre z ważniejszych ekspedycji antarktycznych: „Erebus” i „Terror” (1839- 1843), „Challenger” (1872-1876), „Belgica” (1897-1899), „Southern Cross” (1898-1900), „Antarctic” {1901-1902), „Gauss” (1901-1903), „Discovery” (1901-1904), „Scottia” (1902-1904), „Terra Nova” (1910-1913), „Aurora” (1911-1914) i ekspedycje Komitetu Discovery (1925-1936) — „Discovery”, „Discovery II”, „William Scoreby”. Wprawdzie pierwsze kolekcje ryb antarktycznych zebrane były przez ekspedycję badawczą USA (US Exploring Expedition, 1838-1842) i przekazane do opracowania znanemu ichtiologowi L. Agassizowi (Harward College), jednakże nauka nie skorzystała ani z dużego, obficie ilustrowanego rękopisu Agassiza ani też z kolekcji ryb, bowiem wszystko zostało zagubione (Rofen i DeWitt, 1961). Faktycznie pierwsze ryby z wód antarktycznych otrzymano od ekspedycji brytyjskiej „Terror” i „Erebus” i opracowane przez Richardsona w 1844 r. Ale i tu nauka poniosła stratę, gdyż pierwszą rybę, złowioną przy brzegach Antarktydy, zjadł kot pokładowy, zanim zdążono włożyć ją do spirytusu. Później zdołano ustalić, na podstawie zachowanego jej szkicu, że była to ryba białokrwista (prawdopodobnie Cryodraco), tj. nie posiadająca we krwi ani erytrocytów ani hemoglobiny.

Później w kolekcjonowaniu ryb antarktycznych udział brało wiele ekspedycji należących do różnych bander. Od czasów Normana dopiero niedawno (1964, 1965) Andrijaszew opracował współczesny przegląd zoogeograficzny ichtiofauny Antarktyki, uwzględniający także pokaźne wyniki badań ichtiologicznych przeprowadzonych w Antarktyce w ramach Międzynarodowego Roku Geofizycznego.

W Krainie Antarktycznej występuje mniej gatunków ryb niż w innych rejonach świata. Stwierdzono tam obecność około 160 należących do około 40 rodzin. Liczbowo przeważają szelfowe gatunki denne (61%), mniej liczne są gatunki batypelagiczne (około 31%) i niewiele gatunków znaleziono dotychczas w abysalu (8%). Najlepiej poznany jest skład i rozmieszczenie fauny ryb dennych, związanych z szelfem Obecnie znamy 97 gatunków dennych, z których 79 (= 81%) należy do nadrodziny Notothenioidae (Nototheniidae — 32 gat., Harpagiferodae — 15, Bathydraconidae — 16 i Chaenichthyidae — 16), stanowiących trzon ichtiofauny Antarktyki.

Fauna ryb Antarktyki charakteryzuje się niezwykle wysoko rozwiniętym endemizmem rodzajowym (około 70%) i gatunkowym (około 95%). Szczególnie dotyczy to rodzin nototeniopodobnych, bowiem 87% rodzajów i 97% gatunków tu występujących nie przenika na północ od konwergencji antarktycznej (Andrijaszew, 1964, 1967). Rodzina Bathydraconidae jest endemiczną w całości. Tylko jeden gatunek z rodziny Chaenichthyidae i dwa gatunki z rodziny Harpagijeridae występują wyłącznie w wodach subantarktycznych, pozostałe zaś w Antarktyce. Natomiast rodzina Nototheniidae jest pod tym względem bardzo zróżnicowana: 4 spośród 7 należących do niej rodzajów są endemiczne dla Antarktyki (Trematomus z 11 gat., Pagothenia z 2 gat., Aethotaxis i Pleuragramma po 1 gat.); jeden rodzaj występuje wyłącznie w wodach umiarkowanych i czasem nawet przenika do rzek Pd. Ameryki (Eleginops z 1 gat.); dwa rodzaje (Notothenia z 30 gat. i Dissostichus z 2 gat.) mają tyle samo przedstawicieli w Antarktyce co i w Subantarktyce i, z reguły, nie przekraczają strefy konwergencji antarktycznej. Niespotykany gdzie indziej tak silny rozwój endemizmu jest niewątpliwie wynikiem osobliwych warunków ekologicznych, szczególnie zaś temperatury. Sam fakt najwyższej endemiczności rodzin nototeniopodobnych — obfitujących w prosperujące obecnie rodzaje i gatunki, od form głębinowych do związanych z pelagialem — wskazuje, że są one najstarszym historycznie składnikiem ichtiofauny Antarktyki.

Interesująco przedstawia się rozmieszczenie pionowe gatunków ryb w rejonie szelfu i, w związku z tym, kryterium szelfu antarktycznego. Szelfem nazywa się platformę lądu zanurzoną do 200 m poniżej poziomu morza. Szelf antarktyczny przyjętym jego kryterium, faktycznie nie istnieje, bowiem jest praktycznie wyparty przez lody. Jednakże spotykamy się tu z rzeczą niezwykłą, gdyż największą liczebnością gatunkową charakteryzują się głębiny od 200-300 do 500-600 m (Andrijaszew, 1964, 1965) i np. u wybrzeży Antarktydy Wschodniej występuje na tej głębokości około 80% znanych tam gatunków ryb (ryc. 2).  Podczas gdy w Arktyce liczba gatunków ryb maleje gwałtownie już na głębokościach 100-200 m, to przy brzegach Antarktydy następuje to dopiero na głębokości 500-600 m. Ponieważ najobficiej zarybioną — i to przez faunę ryb rdzennie antarktycznych jest platforma antarktyczna pogrążona znacznie głębiej, Andrijaszew słusznie przyjmuje dolną granicę głębin dla szelfu antarktycznego do 500-600 m. Tę anomalię batymetryczną Andrijaszew wiąże z pogrążonym charakterem szelfu w rejonie Antarktydy i obecnością depresji wewnątrzszelfowych. Przyjmując takie kryterium szelfu Antarktycznego możemy uważać, że szerokość pasma szelfu przy Antarktydzie Wschodniej wynosi 40150 mil i znacznie więcej w rejonie Morza Weddella i Morza Rossa. Jest przy tym rzeczą istotną, że większość rodzin typowo szelfowych ma swych przedstawicieli także wśród ryb wtórnie głębinowych, bytujących na głębinach 600-700 m lub głębiej. Tak np. niektóre Chaenichthyidae żyją na głębinach 655 m (Pagetopsis, Dacodraco), Harpagiferidae — 850 m (Pogonophryne), Nototheniidae — 920 m (Trematomus loennbergi), a Bathydraconidae nawet do 2 580 m (Bathydraco scotiae). Niektóre inne ryby abysalne, jak np. arktycznego pochodzenia Zoarcidae, mają swych przedstawicieli na głębokości 1040 m (Australychthys) i nawet do 3 240 m (Lycenchelus), a Brotulidae do 4 571 m (Bassogigas brucei).

Ryc. 2. Zmiany liczebności zestawu gatunkowego ryb
dennych w zależności od pogrążenia dna morskiego
przy brzegach Antarktydy Wschodniej.
(Wg. Andrijaszewa, 1964)

W tej grupie ryb (Notothenioidae) wykształciła się również najbardziej zadziwiająca osobliwość — redukcja liczby erytrocytów i hemoglobiny we krwi, aż do całkowitego ich zaniku u przedstawicieli rodziny Chaenichthyidae. O tej niezwykłej osobliwości krwi ryb antarktycznych dowiedziano się niedawno. W roku 1954 ukazał się słynny już artykuł norweskiego zoologa Ruuda, w którym poinformował on o braku erytrocytów i hemoglobiny we krwi ryb z rodziny Chaenichthyidae, żyjących w rejonie Pd. Georgii. Nieco później okazało się, że jest to cecha charakterystyczna dla wszystkich 17 gatunków Chaenichthyidae, z których tylko jeden (Champsocephalus esox) występuje na północ od strefy konwergencji antarktycznej.

Problem oddychania u ryb białokrwistych

Zjawisko białokrwistości u całej rodziny ryb antarktycznych jest chyba jednym z najciekawszych odkryć biologicznych ostatnich czasów. Jest to cecha wrodzona, dziedziczna. Na tle naszych dotychczasowych wiadomości o roli hemoglobiny zawartej w erytrocytach kręgowców trudno uzmysłowić sobie jak ryby te, osiągające rozmiary ciała nawet do 67 cm (Chaenocephalus aceratus), mogą spełniać swe funkcje życiowe. Jakie czynniki mogły spowodować taki właśnie kierunek ewolucji tych ryb i jak u nich odbywa się transport tlenu do różnych tkanek? Jest to problem niezwykle ciekawy o znaczeniu ogólnobiologicznym i zasługuje na bardzie szczegółowe rozpatrzenie, z jego krótką historią włącznie.

Jak doszło do tego odkrycia i dlaczego stało się to dopiero niedawno? O rybach z krwią bezbarwną i bladymi skrzelami donosił przebywający w Antarktyce (1927-1928) norweski ichtiolog Rustad, następnie Matthews (1931) i Beyer (1947-1948),jednakże uszło to uwagi innych badaczy. Dopiero w roku 1951 norweski ichtiolog Olsen przywiózł z Pd. Georgii krew tych ryb utrwaloną i zamrożoną, w której Owren nie znalazł erytrocytów. Podekscytowany tym Ruud wyruszył do Pd. Georgii by zbadać sprawę na miejscu. Ustalił on definitywnie (1954), że żyjące tam ryby z rodziny Chaenichthyidae mają krew:

1. prawie przeźroczystą o odcieniu jasno- kremowym i brak w niej jakiegokolwiek pigmentu oddechowego,

2. zupełnie brak erytrocytów, a osad leukocytów stanowi około 1% objętości krwi,

3. zawartość żelaza we krwi wynosi zaledwie około 1 mg % tj. 20-krotnie mniej niż u ryb „normalnych ”,

4. pojemność tlenowa krwi wynosi około 0,7 ml O2/100 ml, czyli jest 10-krotnie mniejsza niż u obok żyjących i z nimi blisko spokrewnionych ryb z rodziny Nototheniidae.

Problem ten był referowany przez Ruuda jeszcze dwukrotnie, w latach 1958 i 1965. W ten sposób została ustalona białokrwistość rodziny Chaenichthyidae i zapoczątkowano jej badania. Jednakże upłynęło sporo czasu zanim przystąpiono poważnie do badań tego niezwykłego zjawiska, co w pewnym stopniu tłumaczy się obiektywnymi trudnościami zdobycia materiału do badań lub ich prowadzenia w surowych warunkach antarktycznych.

Do chwili obecnej ukazało się się zaledwie kilkanaście prac fizjologicznych o rybach białokrwistych i rybach ze spokrewnionych z nimi rodzin, głównie Nototheniidae. Walwig (1958) zbadał na skrawkach histologicznych śledziony białokrwistej ryby Chaenocephalus aceratus różne formy leukocytów oraz stwierdził brak erytrocytów. Natomiast Marcinkiewicz (1958, 1961), badając składniki morfotyczne krwi 7 gatunków ryb białokrwistych, stwierdziła obecność niewielkiej liczby erytrocytów lecz nietypowych, słabo oksydofilnych w porównaniu z erytrocytami normalnymi. Jej spostrzeżenia potwierdzili Spilman i Hureau (1966), a Hureau (1966) zmierzył metabolizm oddechowy u białokrwistej ryby Chaenichthys rhinoceratus i u kilku gatunków Nototheniidae. Tyler (1960) i Kooyman (1963) zbadali koncentrację hemoglobiny i liczbę erytrocytów we krwi u około 10 gatunków Nototheniidae, a Everson i Ralph (1968) u wielu gatunków Nototheniidae, różniących się rozmieszczeniem geograficznym oraz u 2 gatunków Bathydraconidae; zmierzyli oni ponadto metabolizm oddechowy u białokrwistej ryby Chaenocephalus aceratus i kilku gatunków Nototheniidae. Wohlschlag zaś zapoczątkował w roku 1960 interesujące badania nad zależnością metabolizmu oddechowego od temperatury ( od + 1,5 do — 2°C) u ryb żyjących przy brzegach Antarktydy. Ostatnio Hemmingsen i inni (1969, 1970) przeprowadzili wszechstronne badania krwi i metabolizmu oddechowego u kilku gatunków Nototheniidae i u 3 gatunków białokrwistych (Pagetopsis macropterus, Chaenocephalus aceratus i Pseudochaenichthys georgianus). Dotychczas brak jest danych o liczbie erytrocytów i zawartości hemoglobiny we krwi różnych przedstawicieli rodziny Harpagiferidae, oraz ryb antarktycznych pozostałych, nie należących do nadrodziny Notothenioidae.

Niewiele ukazało się prac o budowie i unaczynieniu narządów oddechowych u ryb antarktycznych. Steen i Berg (1968) zbadali budowę skrzel i ich powierzchnię oddechową u 2 gatunków białokrwistych (pelagicznego i dennego), a Jakubowski i inni (1969) unaczynienie i wielkość powierzchni oddechowych (skrzela, skóra i wyściółka jamy gębowej) u białokrwistego gatunku Chaenichthys rugosus, nawiązując do analogicznych badań przeprowadzonych wcześniej na gatunkach ryb wód umiarkowanych.

Dotychczas uzyskane wyniki badań fizjologicznych i morfologicznych na rybach białokrwistych i blisko spokrewnionych są raczej fragmentaryczne, jednakże dają się uporządkować i pozwalają już wysnuć niektóre wnioski wstępne. Rozpatrzmy więc ten problem bardziej szczegółowo.

Gatunki należące do rodziny Chaenichthyidae nie mają we krwi ani erytrocytów ani hemoglobiny lub innego pigmentu oddechowego. Blisko spokrewnione z nimi antarktyczne gatunki z rodziny Nototheniidae mają zwykle 0,4-0,8 mln erytrocytów w 1 mm³ krwi, podczas gdy norma dla ryb kostnoszkieletowych z innych rejonów świata wynosi 1-2 mln (maksymalnie 3-4 mln: ciernik, karp, makrela, tuńczyk).

Zasługuje na uwagę fakt, że u gatunków Nototheniidae, stale żyjących Nototheniidae, stale żyjących na północ od strefy konwergencji antarktycznej, liczba erytrocytów jest wyższa niż u gatunków antarktycznych, bo wynosi od 1 do około 2 mln. Podobnie rzecz ma się z zawartością hemoglobiny we krwi: u przedstawicieli Notothenioidae antarktycznych 2,5 do 6,7 g/100 ml, u subantarktycznych 4 do 8,3 g/100 ml, podczas gdy norma dla ryb kostnoszkieletowych wynosi zwykle 6-12 g/100 ml (minimalnie 1,1 g; maksymalnie do około 18 g: sardynka, tuńczyk)*. U jednego z dwu zbadanych gatunków rodziny Bathydraconidae krew jest podobna do krwi antarktycznych Nototheniidae, u drugiego zaś (Parachaenichthys georgianus) zawiera zaledwie 0,2 mln/mm³ erytrocytów i hemoglobiny około 0,8 g/100 ml, co przybliża tę rodzinę do ryb białokrwistych (Chaenichthyidae). Ogólnie rzecz biorąc daje się zauważyć tendencję w kierunku redukcji liczby erytrocytów i zawartości Hb we krwi ryb w miarę jak przechodzimy od strefy umiarkowanej do zimnych wód antarktycznych i osiąga to stan skrajny u przedstawicieli rodziny Chaenichthyidae.

Skutkiem zaniku erytrocytów i hemoglobiny u ryb białokrwistych pojemność tlenowa ich krwi jest niska, gdyż wynosi zaledwie około 0,7% obj., tj. tyle co wody morskiej. U innych ryb antarktycznych pojemność tlenowa krwi wynosi 6-8% obj., a u ryb strefy umiarkowanej od 5 do 17% obj.

Bezpośrednie pomiary metabolizmu oddechowego u kilku gatunków ryb białokrwistych wykazały, że jest on bardzo niski. Tak u Pseudochaenichthys georgianus (35,7 g) pobranie tlenowe w stanie spoczynku wynosi około 28 ml 02/kg godz., u Chaenocephalus aceratus (1040 g) 17-20 ml 02 i u Pagetopsis macropterus (76 g) około 17 ml O₂/kg godz.** Pobranie tlenowe pozostaje na jednakowym poziomie zanim ciśnienie parcjalne tlenu zawartego w wodzie nie spadnie poniżej 50 mm Hg dla Ch. aceratus i do około 30 mm Hg dla P. macropterus; dopiero przy niższej zawartości tlenu w wodzie następują objawy stressowe. u żyjących w tych samych wodach gatunków pokrewnych ryb z rodziny Nototheniidae pobranie tlenowe wynosi 30-60 ml O₂/kg godz., zależnie od aktywności gatunku. U ryb z innych rejonów świata zapotrzebowanie na tlen wynosi zwykle ponad 100 ml, a niekiedy ponad 300 ml O₂/kg godz. i w okresie zwiększonej aktywności wzrasta około dwukrotnie.

* Ilość hemoglobiny we krwi różnych gatunków ryb kostnoszkieletowych zależy w dużym stopniu od ich trybu życia i warunków ekologicznych i rozpiętość wahań może być bardzo duża.

** Pobranie tlenowe około 68 ml O/kg godz. podawane dla Chaenichthys rhinoceratus (Hureau, 1966) nie może być miarodajne, gdyż pomiary wykonane były przy zbyt wysokiej temperaturze (plus 9-11°C).

Badania nad zawartością kwasu mlekowego we krwi ryb biało krwistych nie wskazują na istnienie u nich oddychania anaerobowego w okresie zwiększonego zapotrzebowania na tlen i że widocznie nie zachodzi ku temu potrzeba. Koncentracja kwasu mlekowego we krwi Ch. aceratus w stanie spoczynku wynosi 3-6 mg/ 100 ml, a po okresie wysokiej aktywności lub anoksji 24-37 mg/100 ml (Hemmingsen, 1970), natomiast u ryb czerwonokrwistych odpowiednio 3-20 i 30-130 mg/100 ml. Pogląd ten potwierdza także fakt, że ciśnienie parcjalne tlenu we krwi żylnej u Ch. aceratus w stanie spoczynku jest wysokie, bo wynosi 80-94 mm Hg (Hemmingsen, 1970) i ten zapas tlenu może być wykorzystywany, gdy tylko zachodzi potrzeba.

Jak zatem u ryb białokrwistych odbywa się transport tlenu do tkanek i czy u nich istnieją jakieś mechanizmy kompesujące brak pigmentu oddechowego? Duże serce i duże przekroje naczyń krwionośnych głównych i obwodowych wskazywały, że mają one więcej krwi niż inne ryby (Ruud, 1954, 1965; Walvig, 1960). Spodziewano się u nich także większej powierzchni oddechowej skrzel. Ostatnio Hemmingsen (1970) potwierdził to pierwsze przypuszczenie pomiarami ilości krwi u Ch. aceratus. Okazało się, że u tego gatunku krew stanowi 6-9% w stosunku do masy ciała (u innych ryb, czerwonokrwistych, wielkości te mieszczą się zwykle w granicach 2-4%). Nie potwierdziło się natomiast przypuszczenie obecności zwiększonej powierzchni oddechowej skrzel. Według Steen i Berg (1966) powierzchnia oddechowa skrzel u ryb białokrwistych znajduje się w zakresie tychże wielkości co u ryb posiadających hemoglobinę. Badacze ci znaleźli także nieco grubszy nabłonek na blaszkach skrzelowych Ch. aceratus niż u ryb ze strefy umiarkowanej. Nasze badania różnych powierzchni oddechowych (skrzela, skóra i wyściółka jamy gębowej) i stopnia unaczynienia u Chaenichthys rugosus (450 g) wykazały (Jakubowski i inni, 1969), (Jakubowski i inni, 1969), że sumaryczna powierzchnia kapilar blaszek skrzelowych wynosi zaledwie 107 mm² w przeliczeniu na 1 gram masy ciała, podczas gdy łączna powierzchnia kapilar ponadbłonkowych skóry i wyściółki jamy gębowej jest trzykrotnie większa. U innych ryb (czerwonokrwistych) powierzchnia oddechowa skrzel (według unaczynienia) zawsze przewyższa powierzchnię oddechową skóry co najmniej kilkakrotnie. Doskonale to ilustruje nasz szczupak (Tyszkiewicz, 1969), dysponują powierzchnią oddechową skrzel około 15-krotnie większą niż Chaenichthys, i u niego stosunek powierzchni kapilar skrzelowych do podnaskórkowych wynosi 20 : 1 na korzyść skrzel. U Chaenichthys, podobnie jak i pozostałych Chaenichthyidae, stosunek powierzchni do masy ciała jest bardziej korzystny niż u innych ryb, dzięki niezwykłym proporcjom ciała (duża głowa, obszerne płetwy; ryc. 3).

Ryc. 3. Białokrwista ryba Chaenichthys rugosus Regan, żyjąca w rejonie wyspy Kergulen.
(Wg Jakubowskiego i in., 1969)

Dochodzimy zatem do wniosku na pozór paradoksalnego, że u ryb białokrwistych zanikowi hemoglobiny we krwi towarzyszy nawet częściowa redukcja powierzchni oddechowej skrzel. Jednakże wzrasta u nich oddechowe znaczenie skóry. Skóra Chaenichthys jest obficie unaczyniona, podobnie (lub nawet nieco lepiej) jak u karpia, węgorza lub piskorza (Jakubowski, 1958, 1960 a, 1960 b), które mogą pokrywać przez skórę 40-80% zapotrzebowania na tlen (Krogh, 1904; Strelcowa, 1953; Jeuken, 1957). U Chaenichthys ponadto kapilary podnaskórkowe są znacznie grubsze, co w sposób istotny zwiększa ich pojemność i powierzchnię. Jest to moment niezwykle korzystny z punktu widzenia roli skóry jako dodatkowego narządu oddechowego.

Ponieważ we krwi ryb białokrwistych tlen znajduje się tylko w stanie roztworu fizycznego, to zwiększenie pojemności łożyska krwionośnego jest chyba najważniejszym czynnikiem kompensującym brak hemoglobiny. Duża ilość krwi o zmniejszonej lepkości (brak erytrocytów) pozwala zwiększyć jej przepływ przez tkanki ze zmniejszoną stratą energii. Zwiększony zaś przepływ krwi przez obszerne kapilary blaszek skrzelowych i skóry sprzyja absorpcji tlenu z wody. Są podstawy sądzić, że oddychanie skórne u ryb białokrwistych odgrywa większą rolę niż u innych ryb i udział skóry w oddychaniu ogólnym u nich jest nawet większy niż skrzel. Nie zachodzi tu proces aktywnego wychwytywania tlenu z wody przez hemoglobinę krwi i w tej sytuacji każda powierzchnia ciała stykająca się  z wodą, będąc odpowiednio dobrze unaczynioną, może równie dobrze spełniać funkcje oddechowe. W warunkach nadzwyczaj dobrego natlenienia wody w Antarktyce (70-90%) dość gruby naskórek prawdopodobnie nie utrudnia zasadniczo dyfuzji gazów do kapilar skóry*.

Próba wyjaśnienia powstania białokrwistości
dziedzicznej

Rodzina Chaenichthyidae i pozostałe rodziny, należące do nadrodziny Notothenioidae, są obecnie grupą ryb biologicznie prosperującą i ekologicznie wyspecjalizowaną. Są one, bez wątpienia, najstarszym składnikiem ichtiofauny Antarktyki i właśnie u nich spotykamy się z częściowym zanikiem erytrocytów i hemoglobiny, aż do całkowitego u Chaenichthyidae. Przypuszcza się, że osobliwość ta wykształciła się bardzo dawno, we wczesnych stadiach ewolucji tej grupy ryb, w każdym bądź razie przed jej zróżnicowaniem morfologiczno-ekologicznym. Jak więc doszło do takiego stanu rzeczy i jakie czynniki mogły to wywołać? Obecnie brak autorytatywnej odpowiedzi na to pytanie. Można jednakże już pokusić się na wytłumaczenie powstania białokrwistości niezwykle wysokim natlenieniem wody w Antarktyce. Jest rzeczą na ogół znaną, że zwiększenie prężności tlenu we krwi i tkankach powoduje zmniejszenie liczby wytwarzanych erytrocytów. Obserwowano także zahamowanie powstawania hemoglobiny i niedorozwój skrzel u larw ryb w warunkach nadmiernego natlenienia wody (Sadow, 1948). Jeśli czynnik wysokiego natlenienia wody działał podobnie w warunkach naturalnych w rejonie Antarktyki, mógł doprowadzić w procesie długiej ewolucji aż do całkowitego zaniku erytrocytów u części ryb nototeniopodnych (Chaenichthyidae). Równocześnie musiały wykształcić się jakieś mechanizmy, umożliwiające pobieranie i dostarczanie do tkanek organizmu tlenu w ilości niezbędnej do spełniania wszystkich funkcji życiowych. Takimi przystosowaniami kompensacyjnymi są bez wątpienia: zwiększenie pojemności wszystkich naczyń krwionośnych i ilości krwi, wykształcenie się proporcji ciała zwiększających jego powierzchnię w stosunku do masy ciała oraz obfite unaczynienie wszystkich powierzchni stykających się z wodą. Przy obecnym stanie znajomości tego problemu, obecnie wysunięta hipoteza wydaje się być najbardziej prawdopodobna.

* W literaturze naukowej zakorzenił się pogląd jakoby łuski u ryb miały utrudniać oddychanie skórą. W rzeczywistości tak nie jest, gdyż podnaskórkowa sieć kapilarna leży zawsze nad łuskami (Jakubowski, 1958-1963) i łuski nie mogą utrudniać dyfuzji gazów do naczyń krwionośnych skóry. W związku z tym brak łusek u ryb białokrwistych nie powinien być interpretowany jako przystosowanie do oddychania skórnego.

Zastanawiającym pozostaje jednak fakt, że ryby białokrwiste osiągają stosunkowo większe rozmiary ciała (średnio jak rodzina), niż inne rodziny spokrewnione z nimi (posiadające częściowo zredukowaną liczbę erytrocytów). Według obliczeń Andrijaszewa (1965) przybliżona „długość ciała rodziny” (suma absolutnych długości ciała największego osobnika każdego gatunku, podzielona przez liczbę gatunków) dla Notothenioidae przedstawia się następująco: Harpagiferidae — 15 cm, Bathydraconidae — 26 cm, Nototheniidae — 36 cm, Chaenichthyidae — 43 cm. Omawiane ryby antarktyczne, w tym i Chaenichthyidae, charakteryzują się niezwykle wysokim przyrostem rocznym (6-10 cm) w porównaniu z rybami strefy umiarkowanej.

W związku z zanikiem erytrocytów i hemoglobiny u Chaenichthyidae, powstaje problem ważności hemoglobiny we krwi dla życia ryb. Fox w posłowiu do pracy Ruuda (1954) zwraca uwagę, że niektóre ryby, jak szczupak, karp, węgorz z hemoglobiną zablokowaną tlenkiem węgla w 90%, nie wykazują objawów depresji w ciągu wielu godzin (Nicloux, 1932). Fox wnioskuje, że ryby te mogą obejść się ilością tlenu rozpuszczonego fizycznie w plazmie krwi i dopiero przy ruchach bardziej aktywnych potrzebne są dodatkowe porcje tlenu, które są dostarczane przez hemoglobinę. Wniosek ten potwierdzają także badania Anthony’ego (1961) na złotej rybce, która nie zdradzała objawów niepokoju, mając 99% hemoglobiny w postaci karboksyhemoglobiny, nawet gdy sztucznie obniżano zawartość tlenu w wodzie. Znane są także fakty sporadycznego występowania w warunkach naturalnych okazów anemicznych (bez erytrocytów) wśród ryb i nawet płazów. Jak wiadomo, larwy węgorza nie mają erytrocytów przez 3-4 lata życia. Berg i Steen (1968) donoszą o złowieniu dorosłego węgorza bez erytrocytów we krwi, u którego pojemność tlenowa krwi była podobna jak wody morskiej: 0,6% obj. w pniu tętniczym i około 0,9% obj. w aorcie grzbietowej, to znaczy że złowiony węgorz pod tym względem nie różnił się od ryb białokrwistych z Antarktyki.

Przytoczone tu fakty wskazują, że brak czynnej hemoglobiny we krwi nie wpływa na ryby tak drastycznie jak to ma miejsce, np. u ssaków dzięki czemu wśród różnych gatunków ryb występują sporadycznie osobniki anemiczne, a w warunkach antarktycznych wykształciła się u Chaenichthyidae nawet anemia dziedziczna — białokrwistość.

Summary

The severe climatic conditions of the Antarctic, especially the uncommonly Iow temperatures of water (mostly below zero and of the coast of the Antarctic about — 1.8°C, even in summer), impress a stamp on the composition of the ichthyofauna, its distribution and biology. Out of the about 160 fish species known from the Antarctic, the benthic shelf fishes, with their 97 species (61%), of which 78 belong to the superfamily Notothenioidae (Nototheniidae, Harpagiferidae, Bathydraconidae and Chaenichthyidae), predominate; the bathypelagic species are less numerous (about 31% and only few species have been found in the abbys (about 8%). About 70% of all the genera and 95% of the species in the Antarctic are endemic. The notothenoid fishes are marked by a particularly high degree of endemism, since as many as 87% of the genera and 97% of the species belonging to this group do not occur but the Antarctic waters. Off the coast of the Antarctic the depths between 200-300 and 500-600 m are inhabited by the largest numbers of fishes (Fig. 2) and in this connection the depth of 600 m is assumed to be the lower limit of the Antarctic continental shelf. Among the notothenoids, which are undoubtedly the oldest, from the historical point of view, and richest in species element of the Antarctic ichthyofauna great peculiarity developed in the remote past, namely, a reduction in the number of erythrocytes and the hemoglobin content of blood up to their complete atrophy in all the Chaenichthyidae.

The phenomon of hereditary white-bloodedness discovered by Ruud in the Chaenichthyidae is a great curiosity among the vertebrates and this problem is given most of the present paper. The results of the physiological, morphological and ecological stuies of white-bloodedness in the Antarctic fishes carried out up to now are closely analysed, the anatomical and physiological adaptations of these fishes to life without respiratory pigment are discussed and an attempt is made to explain what factors are responsible for this state.

The increased amount of blood in white-blooded fishes (6-9% against an average of abuot 2.5% in other teleosts) and the intense vascularization of all the body surfaces that are in contact with water are considered to be the most important mechanisms making up for the lack of hemoglobin in blood. The respiratory surface area of the gills (calculed on the basis of the quantity of capillaries) of white-blooded fishes is clearly smaller than that in ordinary (red-blooded) fishes, whereas such accessory respiratory organs as the skin and the lining of the mouth cavity play a more important role. Thus, e. g. in Chaenichthys rugosus, the surface area of the subepithelial capillaries in the skin and mouth cavity linning about is about 3 times as large as that of the capillaries in the gill lamellae. Under circumstances where there is no active intake if oxygen from water by blood haemoglobin each body surface adequately well vascularized may perform the respiratory function equally well. It is supposed that the disappearance of the respiratory surface area of the gills were due to the strong oxygenation of water in the Antarctic.

This supposition is based on the on the well known facts that an increase in the partial oxygen pressure in the blood of vertebrates brings about a fall in the number of erythrocytes produced and the excessive oxygenation of water causes underdevelopment of gills and inhibits the formation of haemoglobin in larval fishes.

The lack of active haemoglobin in the blood of fishes is not so dangerous to their life as it is, e. g., in mammals. Owing to this fact, anaemic specimens, even adult ones, occur sporadically in nature and, what is more, under Antarctic, conditions hereditary anaemia, that is, white-bloodedness, has developed.

Literatura

Andriashev, A. P., 1964: A general review of the Antarctic fish fauna. Explor. Fauna Seas, 2 (10): 335-386 (in Russian).

Andriashev, A. P., 1965: A general review of the Antarctic fish fauna, in: Biogeography and Ecology in Antarctica. Monographiae Biologicae, 15; 491-550.

Andriashev, A. P., 1967: A reviev of the plunder fishes of genus Pogonophryne Regan (Harpagiferidae) with descriptions of five new species from the East Antarctic and South Orkney Islands. Explor. Fauna Seas, 4 (12): 389-412

Anthony, E. H., 1961: Survival of goldfish in presence of carbon monoxide. J. exp. Biol., 38: 109-125.

Everson, I., Ralph, R., 1968: Blood analyses of some Antarctic fish. Br. Antarct. Surv. Bull., 15: 59-62.

Hemmingsen, E. A., Douglas, E. L., Grigg, G. C., 1969: Oxygen consumption in an Antarctic haemoglobin-free fish, Pagetopsis macropterus, and in three species of Notothenia. Comp. Biochem. Physiol., 29: 467-470

Hemmingsen, E. A., Douglas, E. L., 1970: Respiratory characteristics of the haemoglobin-free fish Chaenocephalus aceratus. Comp. Biochem. Physiol., 33: 733-744.

Hureau, J. C, 1966: Biologie de Chaenichthys rhinoceratus Richardson, et probléme du sand incolore des Chaenichthyidae, poissons des Mers Australes. Bull. Soc. zool. Fr., 91: 735-751.

Jakubowski. M., 1958: The structure and vascularization of the skin of the pond-loach (Misgurnus fossilis L.). Acta Biol. Cracov., ser. Zool., 1: 113-127

Jakubowski, M., 1959: The structure and vascularization of the skin of the stone-loach (Nemachilus barbatulus L.) and burbot (Lota lota L.). Ibid., 2: 129-149.

Jakubowski, M., 1960a: The structure and vascularization of the skin of the leathern carp (Cyprinus carpio L. var. nuda) and flounder (Pleuronectes flesus luscus Pall.). Ibid., 3: 139-162.

Jakubowski, M., 1960 b: The structure and vascularization of the skin of the eel (Anguilla anguilla L.) and and viviparous blenny (Zoarces viviparus L.). Ibid., 3: 1-22.

Jakubowski, M., 1963: The structure and vascularization of the skin of the river bullhead (Cottus gobio L.) and Black Sea turbot (Rhombus maeoticus Pall.). Ibid., 6: 159-175.

Jakubowski, M., Byczkowska-Smyk, W., Mikhalev Yu., 1969: Vascularization and size of the respiratory surfaces in the Antarctic white-blooded fish Chaenichthys rugosus Regan (Percoidei, Pisces). Zoologica Poloniae, 19, 2: 303-317.

Jeuken, M., 1957: A study of the respiration of Misgurnus fossilis (L.) — the pond-loach. 's-Gravenhage, 1—114.

Kooyman, G. L., 1963: Erythrocyte analysis of some Antarctic fishes. Copeia, 2: 457-458.

Krogh, A., 1904: Some experiments on on the cutaneous respiration of vertebrate animals. Skand. Archiv Physiol., 16: 348:357.

Martsinkevich, L. D., 1958: Cellular composition of blood in white-blooded fishes (Chaenichthyidae) of the Antarctic. (In Russian). Inf. Byull. Sov. Antarkt. Eksped., 3: 67-68.

Martsinkevich, L. D., 1961: Some characteristics of blood in white-blooded fish. (In Russian, Engl. summary). Archiv Anat. Histol. Embryol., 41, 12: 75-78.

Matthews, L. H., 1931: South Georgia: The British Empire’s Sub-Antarctic Outpost. Wright and Marshall, London. (Not seen).

Nicloux, M., 1932: Action de l’oxyde de carbone sur les poissons et capacité respiratore du sang de ces animaux. C. r. Seanc. Soc. Biol., 89: 1328-1331.

Norman, J. R., 1935 : Coast fishes. Part I. The South Atlantic. Discovery Rep., 12: 1-58.

Norman, J. R., 1937a: Coast fishes. Part II. The Patagonian Region. Ibid., 16: 1-150.

Norman, J. R., 1937b: Fishes. Rep. BANZ Antarct. Res. Exp., 1929-31, Ser. B, I, 2: 50-88.

Norman, J. R., 1938: Coast fishes. Part III. The Antarctic Zone. Discovery Rep., 18:

Ralph, R., Everson, I., 1968: The respiratory metabolism of some Antarctic fish. Comp. Biochem. Physiol., 27: 229-307.

Regan, C. T., 1913: The Antarctic fishes of the Scottish National Antarctic Expedition. Trans. Roy. Soc. Edinb., 49: 229-292

Regan, C. T., 1914: Fishes. British („Terra Nova”) Exp. 1910. Nat. Hist. Rep., Zool., 1: 1-54.

Rofen, R. R., De Witt, H. H., 1961: Antarctic fishes. Science in Antarctica. Part I. Rep. US Comm. Polar Res., 94-112.

Ruud, J. T., 1954: Vertebrates without erythrocytes and blood pigment. Nature, Lond., 173, No 4410: 848-850.

Ruud, J. T., 1958: Vertebrates without blood pigment: a study of the fish family Chaenichthyidae. Proc. 15th Intern. Congr. Zool., Sect. 6 (32): 526-528. (Not seen).

Ruud, J. T., 1965: The icefish. Scient. Am., 213: 108- 114.

Sadov, I. A., 1948: Vlijanie perenasyščennoj kislorodom vody na razvitije molodi. Rybnoje choziajstvo, 1: 43-44.

Spillman, J., and J. C. Hureau. 1967. Observations sur les éléments figurés du sang incolore de Chaenichthys rhinoceratus Richardson, poisson téléostéen antarctique (Chaenichthyidae). Bull. Mus. Nat. Hist. Natur., Ser. 2, 38, 6: 779-783

Steen, JB, Berg, T., 1966: The gills of two species of haemoglobin-free fishes compared to those of other teleosts — with a note on several anaemia in an eel. Comp. Biochem. Physiol., 18: 517-526

Strelcova, S. V., 1953: Skin respiration of fish. (In Russian). Izv. GosNIORCh, 33: 72-102.

Tyler, J. C., 1960: Erythrocyte counts and haemoglobin determinations for two Antarctic notothenoid fishes. Stanf. ichthyol. Bull., 7, 4: 119-201.

Tyszkiewicz, K., 1969: Structure and vascularization of the skin of the pike (Esox lucius L.). Acta Biol. Cracov., Ser. Zool., 12: 67-80.

Walvig, F., 1958 : Blood and parenchymal cells in the spleen of the icefish Chaenocephalus aceratus Lönnberg. Nytt. Magaz. Zool., 6: 111-120.

Walvig, F., 1960 : The integument of the icefish Chaenocephalus aceratus (Lönnberg). Nytt. Magaz. Zool., 9: 31-37.

Wohlschlag, D. E., 1960: Metabolism of an Antarctic fish and the phenomenon of cold adaptation. Ecology, 41, 2: 787-792.

Wohlschlag, D. E., 1963: An Antarctic fish with unusually low metabolism. Ecology, 44: 557-564.

Zakład Anatomii Porównawczej UJ
w Krakowie

Linki:

http://www.slideshare.net/ryszardtraczyk/zagadki-ryb-antarktycznych