Suplement CI
PRZEGLĄD ZOOLOGICZNY
XLIV, 3-4 (2000): 131-144
Adaptacja przewodu pokarmowego u niektórych gatunków
ryb kostnoszkieletowych do oddychania powietrzem
atmosferycznym
Adaptation of different parts of digestive tract to air breathing in some
teleostean fishes
DAGMARA PODKOWA, LUCYNA GONIAKOWSKA-WITALIŃSKA
Zakład Anatomii Porównawczej, Instytut Zoologii, Uniwersytet Jagielloński,
ul. R. Ingardena 6, 30-060 Kraków.
Ryby oddychające powietrzem atmosferycznym: środowisko życia i różnorodność narządów wymiany gazowej
W środowisku wodnym głównym narządem oddechowym są skrzela. U ryb kostnoszkieletowych mają one postać listków umieszczonych na łukach skrzelowych. Na każdym listku, na jego górnej i dolnej powierzchni znajduje się system prostopadle do niego ustawionych blaszek skrzelowych z gęstą siecią naczyń kapilarnych. Jest to miejsce wymiany gazowej pomiędzy krwią a wodą. Proces ten wspomagany jest przez przeciwstawny kierunek strumienia krwi w naczyniach kapilarnych blaszek skrzelowych do kierunku płynącej wody omywającej skrzela. Jest to tak zwana zasada przeciwprądów. Dzięki temu skrzela maksymalnie wykorzystują tlen rozpuszczony w wodzie. Na rozległych obszarach wód tropikalnych występuje zjawisko niedoboru tlenu i w takich warunkach powierzchnia skrzel okazuje się niewystarczająca do wymiany gazowej. Spowodowane jest to wysoką temperaturą wody, która ogranicza ilość rozpuszczonego w niej tlenu. Ponadto brak dużych wahań temperatury w cyklu rocznym nie pozwała na pionowe ruchy wody przyczyniające się do wymieszania górnych warstw zbiornika bogatych w tlen z warstwami dolnymi. Masowy rozwój glonów na powierzchni wody oraz zwisające gałęzie drzew rosnących bujnie na brzegu, dodatkowo zaciemniają głębsze warstwy zbiornika i uniemożliwiają fotosyntezę, a w konsekwencji wzbogacenie wody w tlen. Rozpuszczony w wodzie tlen zostaje także zużywany przez mikroorganizmy rozkładające szczątki organiczne zalegające dno. Ponadto okresowo występujące susze powodują stopniowe wysychanie zbiorników wody i pogarszanie się warunków tlenowych. Niekorzystne warunki tlenowe mogą także występować na terenach o klimacie umiarkowanym lub arktycznym. Zbiornik może w czasie zimy pokryć się skorupą lodu i organizmy pozostają przez pewien czas odcięte od dostaw tlenu z atmosfery lub też w okresie letnim zbiornik może podlegać stopniowemu wysychaniu. Najbardziej narażone na niekorzystne warunki tlenowe są zbiorniki stojące lub wolno płynące, stawy, bagna czy okresowe rozlewiska rzek. Zawartość tlenu w powietrzu jest trzydzieści razy większa niż w wodzie. W związku z tym niektóre gatunki ryb żyjące w środowisku charakteryzującym się okresowym lub stałym niedoborem tlenu wykształciły na drodze ewolucji szereg przystosowań pozwalających im przeżyć w tych niekorzystnych warunkach tlenowych. Jednym z takich przystosowań jest wykształcenie dodatkowych narządów oddechowych umożliwiających korzystanie z tlenu atmosferycznego. W powietrzu atmosferycznym delikatne blaszki i listki skrzelowe zlepiają się ze sobą co drastycznie zmniejsza powierzchnię wymiany gazowej i dlatego nie mogą one pełnić funkcji narządu oddechowego.
Oddychanie powietrzem atmosferycznym przez zwierzęta wodne jest bardzo starą cechą kręgowców. Prawdopodobnie w późnym Sylurze ok. 440 mln. lat temu pojawiły się u ryb płuca, które są zatem strukturą ewolucyjnie starszą od pęcherzy pławnych (Szarski 1998). Płuca ryb dwudysznych (Dipnoi) przeżywających rozkwit w Dewonie są cechą ewolucyjnie starą. Natomiast dodatkowe narządy oddechowe występujące u niektórych ryb kostnoszkieletowych (Teleostei) grupy powstałej w Triasie i przeżywającej rozkwit w erze kenozoicznej są wyrazem wtórnego przystosowania do środowiska o niekorzystnych warunkach tlenowych (Graham 1997, Szarski 1998).
Żyjące obecnie trzy rodzaje ryb dwudysznych: prapłetwiec (Protopterus), płazak (Lepidosiren) i rogoząb (Neoceratodus) posiadają płuca. Płuca prapłetwca i płazaka są parzyste, natomiast rogoząb posiada płuco pojedyncze (Zaccone i wsp.1995). Dobrze wykształcone płuca posiadają także ryby należące do grupy kostnołuskich: trzcinnik (Erpetoichthys) i wielopłetwiec (Polypterus) (Lechleuthner i wsp. 1989). Natomiast niszczuka (Lepisosteus) (Rahn i wsp. 1971) i mękławka (Amia) (Johansen i wsp. 1970) posiadają pęcherze oddechowe. Także niektóre ryby kostnoszkieletowe posiadają pęcherz pławny przystosowany do pełnienia funkcji oddechowych. Są to między innymi Arapaima, Erythrinus, Hoplerythrinus, Gymnarchus, Gymnotus, Notopterus, Pangasius, Piabucina, i Umbra (Graham 1997, Podkowa i Goniakowska-Witalińska 1997, 1998). Innym typem dodatkowego narządu oddechowego ryb kostnoszkieletowych jest labirynt występujący u ryb z grupy błędnikowców (Anabantoidei). Jest to rozszerzenie grzbietowej części jamy skrzelowej z dobrze ukrwioną i pofałdowaną błoną śluzową, gdzie zachodzi wymiana gazowa (Munshi i Hughes 1992). Dodatkowym narządem oddechowym może być także pofałdowana błona śluzowa jamy gębowej i gardzieli, jak ma to miejsce u Monopterus (Singh i wsp. 1991), czy przystosowane do wymiany gazowej komory okołoskrzelowe u sumów z rodzaju Heteropneustes i Clarias. Heteropneustes posiada parzyste worki powietrzne odchodzące od komory okołoskrzelowej, a Clarias posiada drzewiaste wyrostki błony śluzowej w grzbietowej części jamy skrzelowej (Munshi i Hughes 1992).
Istnieje także grupa ryb kostnoszkieletowych u której wymiana gazowa odbywa się w różnych odcinkach przewodu pokarmowego. Układ pokarmowy pełni funkcje trawienia i wchłaniania pokarmu, ale niektóre jego odcinki u tych gatunków wyspecjalizowały się w pełnieniu funkcji dodatkowych narządów oddechowych. Do grupy tej zaliczana jest Dalia pectoralis (Salmoniformes, Umbridae) (Crawford 1974) zamieszkująca bagniste obszary Alaski i Syberiii posiadająca zmodyfikowany przełyk służący jako narząd oddechowy. W obrębie rzędu sumokształtnych (Siluriformes) znajduje się kilka rodzin, których przedstawiciele posiadają część przewodu pokarmowego przekształconą w dodatkowy narząd oddechowy. Gatunki te prowadzą przydenny tryb życia, zamieszkują strumienie i okresowe rozlewiska rzek w Ameryce Południowej. W rodzinie zbrojnikowatych Loricariidae u wielu gatunków obserwowano żołądki rozdęte połkniętym powietrzem Armbruster 1998). Nie wiadomo, czy u wszystkich gatunków żołądek pełni funkcję oddechową. Przeprowadzone do tej pory badania fizjologiczne i anatomiczne dowiodły, że wymiana gazowa w żołądku może zachodzć u Ancistrus (Carter i Beadle 1931, Satora 1998) Plecostomus (Hypostomus) (Gradwell 1971), Chaetostoma, Loricaria, Sturisoma (Gee 1976, Armbruster 1998) i Rhinelepis (Santos i wsp. 1994). W rodzinie Trichomycteridae wymiana gazowa w żołądku zachodzi u Pygidium (Armbruster 1998) i Eremophilus (Cala 1987). Niektóre gatunki należące do rodziny Callichthyidae jak kiryśnik (Hoplosternum) (Huebner i Chee 1978), kirysek (Corydoras) (Kramer i McClure 1980), kirys (Brochis) (Gee i Graham 1978), Callichthys oraz Dianema wykorzystują jelito do wymiany gazowej (Graham 1997). Część jelita przekształconą w dodatkowy narząd oddechowy posiadają także ryby z rzędu karpiokształtnych (Cypriniformes) z rodziny Cobitidae: piskorz europejski (Misgurnus fossilis) (Jasiński 1973) i azjatycki gatunek piskorza (Misgurnus anguillicaudatus) (McMahon i Burggren 1987). Gatunki z rodzaju Cobitis i prawdopodobnie Acanthophthalmus zamieszkujące Amerykę Południową (Graham 1997) oraz Lepidocephalus guntea z Azji (Yadav i Singh 1980) także należą do tej grupy.
Niektóre gatunki posiadające dodatkowe narządy oddechowe mogą mieć równocześnie zredukowaną powierzchnię oddechową skrzel. Tak jest u gatunków posiadających pęcherze oddechowe, np. u Piabucina festae (Graham i wsp. 1978), czy Hoplerythrinus unitaeniatus (Fernandes i wsp. 1993). Mają one zredukowaną powierzchnię blaszek skrzelowych, a także niższy współczynnik określający powierzchnię skrzel w stosunku do masy ciała. Nie zawsze jest to jednak regułą. Skrzela nie są zredukowane np. u Rhinelepis strigosa (Loricariidae) posiadającego żołądek przekształcony w narząd oddechowy (Santos i wsp. 1994) i u Lepidocephalus guntea wykorzystującego tylną część jelita do oddychania powietrzem (Singh i wsp. 1981). Świadczy to o dominującej roli skrzel w procesie wymiany gazowej u tych gatunków.
Narząd oddechowy ze względu na swoją funkcję powinien być szczególnie dobrze ukrwiony. W przypadku przewodu pokarmowego ryb krew jest dostarczana z odgałęzienia aorty grzbietowej. Tętnica doprowadzająca krew rozpada się na mniejsze naczynia, a te z kolei na system naczyń kapilarnych. W oddechowym odcinku przewodu pokarmowego, gdzie następuje wymiana gazowa, sieć naczyń kapilarnych jest szczególnie gęsta. Krew płynąca z jelita przechodzi następnie do systemu wrotnego wątroby. U ryb, u których wymiana gazowa zachodzi w żołądku lub w jelicie np. u Misgurnus, Cobitis i Lepidocephalus krew natlenowana w przewodzie pokarmowym także przechodzi przez system wrotny wątroby, natomiast u Ancistrus, Callichthys, Hoplosternum, czy Hypostomus krew omija system wrotny i kieruje się bezpośrednio do serca (Graham 1997).
Krew natlenowana płynąca z dodatkowego narządu oddechowego jakim jest jelito wraca do serca i miesza się z krwią odtlenowaną z całego ciała, a następnie przepływa przez skrzela i tętnicami skrzelowymi dostaje się do aorty grzbietowej. Możliwe są zatem straty tlenu zarówno w wątrobie, która jest narządem o wysokim metabolizmie, jak i w skrzelach, gdzie tlen częściowo zostaje z powrotem oddany do wody, gdyż zawartość tlenu w wodzie jest niska (Graham 1997). Gatunki posiadające dodatkowe narządy oddechowe mają pewne modyfikacje w układzie krwionośnym zapobiegające stratom tlenu i minimalizujące mieszanie się krwi natlenowanej i odtlenowanej. W sercu ryb dwudysznych wyrasta przegroda w postaci łącznotkankowego fałdu ze ściany przedsionka i komory dzieląc serce na część prawą i lewą. U płazaka i prapłetwca fałd z przeciwległą ścianą łączą włókienka mięśniowe tworząc stałą przegrodę między prawą i lewą częścią serca. Natomiast u rogozęba fałd ten nie jest połączony ze ścianą na stałe. Podczas skurczu serca sięga on wolnym brzegiem do przeciwległej ściany i tworzy czasową przegrodę (Szarski 1976). U ryb dwudysznych istnieje także przewód Botalla łączący tętnicę płucną z aortą grzbietową. Dzięki temu krew wypływająca z serca omija skrzela i kieruje się bezpośrednio do aorty (Graham 1997). Modyfikacje układu krwionośnego zaobserwowano także u ryby kostnoszkieletowej Lepidocephalus guntea (Yadav i Singh 1980).
Przewód pokarmowy jako dodatkowy narząd oddechowy: budowa anatomiczna i ultrastrukturalna
Przekształcenie różnych odcinków przewodu pokarmowego w narząd oddechowy wiąże się z modyfikacjami ich budowy. W rodzinie Loricariidae część gatunków gromadzi połknięte powietrze w żołądku, który może ulegać różnym przekształceniom (Armbruster 1998).
Ryc. 1. Mikroskop świetlny. Przekrój poprzeczny przez żołądek glonojada Ancistrus multispinnis. Błona śluzowa tworzy niskie fałdy wysłane przez spłaszczone komórki nabłonka, pomiędzy którymi występuje sieć naczyń kapilarnych. W tkance łącznej zanurzone są gruczoły żołądkowe (g), s- światło żołądka, pow. 1000x
U niektórych gatunków z podrodziny Ancistrinae i Hypostominae, na przykład u rodzaju Ancistrus i niektórych gatunków z rodzaju Hypostomus a także u Rineloricaria (Loricariinae) żołądek ma kształt litery s i jest wyraźnie powiększony przez bańki połkniętego powietrza. Natomiast u Pseudorhinelepis i Rhinelepis, Pogonopoma i Pogonopomoides (Hypostominae) na granicy przełyku i żołądka znajduje się duży ślepy u-kształtny uchyłek, który jest wyraźnie rozdęty a jego wewnętrzna powierzchnia posiada szereg fałdów. U Otocinclus (Hypotopomatinae) przełyk i żołądek leży z lewej strony jamy ciała a uchyłek w kształcie półpierścienia zajmuje jej prawą stronę. Z kolei u Lithoxus nie występuje uchyłek a sam żołądek jest cienkościenny i rozdęty, podobnie jak u Scoloplax należącego do spokrewnionej rodziny Scoloplaxidae. Nie jest pewne czy u wszystkich badanych gatunków zmodyfikowana część układu pokarmowego pełni funkcje oddechowe. Być może wypełnione powietrzem żołądki i uchyłki pełnią funkcję hydrostatyczną lub mogą służyć jako rezonatory dźwięku. Armbruster (1998) przypuszcza, że w trakcie ewolucji z normalnego żołądka w kształcie litery s wyewoluowały u-kształtne uchyłki. Wykształcenie się uchyłków pozwoliło na oddzielenie części trawiennej od oddechowej bądź hydrostatycznej. Uchyłek w kształcie półpierścienia podobnie jak rozdęte żołądki Lithoxus i Scoloplax prawdopodobnie powstały niezależnie od siebie.
Ściana typowego przewodu pokarmowego zbudowana jest z 4 warstw: od zewnątrz z błony surowiczej czyli z tkanki łącznej i płaskiego nabłonka otaczającego narząd, błony mięśniowej składającej się z kilku warstw mięśni, błony podśluzowej czyli tkanki łącznej, w której przebiegają duże naczynia krwionośne, oraz błony śluzowej wyścielającej narząd, która tworzy wysokie fałdy zwiększające wewnętrzną powierzchnię. W skład błony śluzowej wchodzi blaszka mięśniowa, blaszka właściwa, czyli tkanka łączna, oraz nabłonek wyścielający wewnętrzną powierzchnię przewodu pokarmowego. Błona śluzowa przełyku wyścielona jest wielowarstwowym nabłonkiem z komórkami śluzowymi. W blaszce właściwej występują gruczoły żołądkowe w postaci prostych lub rozgałęzionych kanalików utworzonych przez komórki gruczołowe. Natomiast pofałdowana błona śluzowa jelita wysłana jest przez nabłonek walcowaty posiadający na swojej powierzchni mikrokosmki tworzące zwarty brzeżek szczoteczkowy. Pomiędzy komórkami nabłonka występują komórki śluzowe o charakterystycznym kubkowatym kształcie. Śluz wydzielany przez komórki kubkowe może także ułatwiać dyfuzję gazów i stanowić ochronę mechaniczną dla delikatnych komórek nabłonka oddechowego (Jasiński 1973, Huebner i Chee 1978).
Ściana oddechowej części przewodu pokarmowego wyraźnie różni się wyglądem od części trawiennej. Jest z reguły cienka i przeźroczysta. Błona śluzowa wyścielająca ten odcinek jest gładka, bez fałdów. Ponieważ światło narządu zawiera bańki połkniętego powietrza, często partie oddechowe są powiększone. Aby mogła zachodzić wymiana gazowa w przewodzie pokarmowym następuje penetracja naczyń kapilarnych do nabłonka. W takim wypadku korpusy komórek nabłonka leżą pomiędzy sąsiednimi kapilarami, a ich wypustki cytoplazmatyczne pokrywają te naczynia. Pomiędzy światłem narządu a światłem naczyń kapilarnych tworzy się cienka bariera powietrze-krew, przez którą zachodzi wymiana gazowa. Bariera ta, podobnie jak w płucach, jest zbudowana z trzech warstw: wypustek cytoplazmatycznych komórek nabłonka, przestrzeni interstycjalnej, czyli tkanki łącznej z blaszką podstawną i wypustek cytoplazmatycznych komórek śródbłonka. Takie modyfikacje ultrastrukturalne w budowie nabłonka posiada przełyk Dalia pectoralis (Crawford 1974), trzon żołądka suma glonojada Ancistrus multispinnis (Satora 1998) (ryc. 1), a także tylna część jelita: piskorza Misgurnus fossilis (Jasiński 1973) i M. anguillicaudatus (McMahon i Burggren 1987), kiryśnika Hoplosternum thoracatum (Huebner i Chee 1978), Lepidocephalus guntea (Moitra i wsp.1989), oraz kiryska Corydoras aeneus (ryc. 2, 3, 4) (Podkowa w przygotowaniu). Grubość bariery oddechowej u tych gatunków jest podobna. Minimalna grubość bariery u piskorza wynosi 0.2 µm, a u glonojada 0.6 µm. Z kolei u kiryśnika wynosi od 1 do 2 µm, natomiast u M. anguillicaudatus około 2 µm. Średnia grubość bariery u Lepidocephalus guntea wynosi 2.6 µm, natomiast u kiryska 0.95 µm.
Ryc. 2. Mikroskop świetlny. Przekrój poprzeczny przez jelito przednie kiryska Corydoras aeneus. Błona śluzowa tworzy wysokie fałdy wysłane przez nabłonek walcowaty i nieliczne komórki kubkowe. Naczynia kapilarne znajdują się pod nabłonkiem w warstwie tkanki łącznej, m- błona mięśniowa, s- światło jelita, pow. 380x
Badania przeprowadzone u piskorza wykazały, że tylna część jelita wyścielona jest przez jednowarstwowy nabłonek płaski zaopatrzony w krótkie i liczne mikrokosmki. Pomiędzy komórkami nabłonka występują pojedyncze komórki kubkowe i gęsta sieć naczyń kapilarnych. Korpusy komórek nabłonka są zlokalizowane głęboko pod kapilarami, a ich długie wypustki cytoplazmatyczne obejmują z boków i od góry sąsiednie kapilary (Jasiński 1973). Natomiast u kiryśnika (Huebner i Chee 1978) i kiryska (ryc. 4), korpusy komórek nabłonka tylnej części jelita leżą na kapilarach lub pomiędzy nimi. Kapilary nie są jednak liczne u tego gatunku, co może świadczyć o niezbyt intensywnej wymianie gazowej. W nabłonku także występują liczne komórki kubkowe.
Ryc. 3. Przekrój poprzeczny przez jelito tylne kiryska. Błona śluzowa jest gładka, wyścielona przez spłaszczone komórki nabłonka i liczne komórki kubkowe (gwiazdka). Warstwę komórek nabłonka penetrują naczynia kapilarne, s- światło jelita, pow. 1075x
Wypustki cytoplazmatyczne w obrębie bariery powietrze-krew u piskorza są bardzo cienkie i w związku z tym są pozbawione organelli. Stanowią one najcieńszy składnik bariery, podczas gdy przestrzeń interstycjalna jest najgrubszą jej częścią. Z kolei u kiryśnika i kiryska najcieńszym składnikiem bariery jest przestrzeń interstycjalna, natomiast wypustki cytoplazmatyczne nabłonka stanowią najgrubszy składnik bariery i zawierają nieliczne organelle, z wyjątkiem najcieńszych partii (ryc. 4). Śródbłonek kapilar oddechowej części jelita piskorza posiada nieliczne pory. Są to owalne otwory w komórkach śródbłonka o średnicy ok. 70 nm przysłonięte przeponką stanowiącą przedłużenie zewnętrznej warstwy błony komórkowej. Występowanie porów w komórkach śródbłonka jest charakterystyczne dla jelita ze względu na wchłanianie pokarmu. Natomiast kapilary w narządach oddechowych, np. w płucach są ich pozbawione. Obecność szczątkowych porów w kapilarach oddechowej części jelita wskazuje na wtórne przystosowanie tego odcinka do oddychania, albo może też świadczyć o tym, że funkcja trawienna nie została całkiem wyeliminowana (Jasiński 1973). U kiryska w ścianie kapilar występują rzadkie pory, natomiast u glonojada i kiryśnika ultrastruktura komórek śródbłonka nie została opisana. Organelle w komórkach nabłonka u piskorza są zlokalizowane głównie w części bazalnej komórki w okolicy jądra. Tam znajdują się mitochondria, aparaty Golgiego, szorstka siateczka śródplazmatyczna i lizosomy. Jądra komórek nabłonka u kiryśnika i kiryska są położone centralnie w komórce.
Ryc. 4. Mikroskop elektronowy transmisyjny. Fragment komórki nabłonka z oddechowej części jelita kiryska, zlokalizowanej pomiędzy kapilarami (k). W cytoplazmie komórki widoczne są mitochondria, cysterny siateczki śródplazmatycznej, ciałka blaszkowate (grot strzałki). Pomiędzy światłem kapilary a światłem jelita tworzy się cienka bariera powietrze-krew (strzałka) zbudowana z trzech warstw, s- światło jelita, pow. 14000x
W szczytowej części cytoplazmy komórek nabłonka u kiryska zlokalizowane są duże ciałka blaszkowate w różnych stadiach przekształceń: od elektronowo gęstych ciałek ze słabo wyodrębnionym systemem blaszek i gęstym amorficznym rdzeniem, aż do ciałek z dobrze widocznymi blaszkami i niewielkim rdzeniem. Ciałka o blaszkowatej strukturze występują także w nabłonku oddechowej części jelita piskorza, oraz w komórkach nabłonka żołądka glonojada. Nie obserwowano ich natomiast u kiryśnika. Ciałka elektronowo gęste i blaszkowate są organellami charakterystycznymi dla komórek nabłonka oddechowego płuc czworonożnych kręgowców (Goniakowska-Witalińska 1995). Występują także w płucach ryb dwudysznych (Zaccone i wsp. 1995), pęcherzach przejściowców, czy w pęcherzu oddechowym sumika rekiniego (Podkowa i Goniakowska-Witalińska 1997). Dojrzałe ciałka są wydzielane do światła narządu, gdzie błony fosfolipidowe rozwijają się tworząc cienki film na całej wewnętrznej powierzchni. Ciałka te są magazynem surfaktantu, stanowiącego mieszaninę fosfolipidów i białek, którego funkcją jest zmniejszanie napięcia powierzchniowego wewnętrznej wyściółki narządów oddechowych. Oprócz tego surfaktant posiada także działanie bakteriobójcze, oraz ułatwia dyfuzję gazów poprzez fazę powietrze-płyn.
Ryc. 5. Mikroskop elektronowy transmisyjny. Komórka endokrynowa z oddechowej części jelita kiryska, położona w głębszej partii nabłonka u podstawy komórki kubkowej (gwiazdka). W cytoplazmie są widoczne liczne pęcherzyki wydzielnicze, pow 16800x
W nabłonku wyścielającym przewód pokarmowy ryb występują także pojedyncze rozproszone komórki endokrynowe. Charakteryzują się jasną cytoplazmą, w której występują liczne pęcherzyki wydzielnicze z elektronowo gęstym rdzeniem i jasną przestrzenią pomiędzy rdzeniem a osłonką. W zależności od kształtu i wielkości tych pęcherzyków wyróżnia się kilka typów komórek endokrynowych. Średnia wielkość pęcherzyków u Sparus auratus wynosi od 120 do 320 nm. Badania immunohistochemiczne wykazały, że pęcherzyki te zawierają substancje biologicznie czynne, monoaminy i polipeptydy. Związki te są następnie wydzielane na drodze para- lub endokrynowej do sąsiadujących komórek i biorą udział w lokalnej regulacji procesów trawienia, wchłaniania i wydzielania (Gremski i Ferri 1982, Elbal i Agulleiro 1986, Rombout i wsp. 1996). Pojedyncze, nieunerwione komórki endokrynowe występują także w nabłonku oddechowej części jelita kiryska (Corydoras aeneus) (ryc. 5). Nie kontaktują się one ze światłem jelita i są usytuowane z reguły w pobliżu komórek kubkowych. Średnia wielkość pęcherzyków wynosi 147 nm, a zakres wielkości od 61 do 350 nm (Podkowa w przygotowaniu). Komórki endokrynowe nie zostały zaobserwowane w nabłonku oddechowym jelita piskorza, ani glonojada. Natomiast Huebner i Chee (1978) obserwowali u kiryśnika pojedyncze komórki o granularnej cytoplazmie, które być może są komórkami endokrynowymi.
Fizjologia oddychania
Ryby oddychające tlenem atmosferycznym muszą co pewien czas podpływać ku powierzchni wody i połykać porcję świeżego powietrza, a także pozbywać się zużytego.
Dzięki analizie fotograficznej poznano szczegóły procesu oddychania powietrzem Plecostomus punctatus (Gradwell 1971). Jest to gatunek przydenny przyczepiający się do dna za pomocą przyssawki gębowej. Na początku cyklu oddechowego ryba odrywa przyssawkę gębową od dna i przy zamkniętym pysku obniża dno gardzieli. Z żołądka powietrze przechodzi do gardzieli i uchodzi w postaci bąbelków albo przez wieczko skrzelowe, albo przez otwór gębowy. Następnie zwierzę podpływa ku powierzchni wody i połyka porcję powietrza.
Natomiast kirysek podpływa ku powierzchni i najpierw połyka powietrze a następnie gwałtownie zawraca i równocześnie wypuszcza przez odbyt bąbelki zużytego powietrza (Kramer i McClure 1980). Podobny mechanizm występuje u Misgurnus anguillicaudatus (McMahon i Burggren 1987). Badania przeprowadzone nad osobnikami z rodziny Loricariidae, Callichthyidae i Trichomycteridae wykazały, że gatunki, u których wymiana gazowa zachodzi w przedniej części przewodu pokarmowego czyli w żołądku pozbywają się zużytego powietrza przez wieczko skrzelowe lub otwór gębowy, natomiast gatunki u których wymiana gazowa zachodzi w jelicie usuwają zużyte powietrze przez odbyt (Gee 1976).
Proces oddychania powietrzem atmosferycznym u ryb zależy od wielu czynników, takich jak ciśnienie tlenu i dwutlenku węgla w wodzie, czy temperatura wody.
Badania przeprowadzone na Ancistrus chagresi i Hypostomus plecostomus wykazały, że nie używają one dodatkowego narządu oddechowego jakim jest żołądek w warunkach normoksji czyli wysycenia wody tlenem, tzn. gdy ciśnienie tego gazu wynosi 130-150 mmHg (Graham i Baird 1982). Zaczynają natomiast oddychać powietrzem atmosferycznym w warunkach hypoksji czyli przy niskiej zawartości tlenu w wodzie. Ciśnienie tlenu w wodzie, przy którym osobnik zaczyna oddychać powietrzem atmosferycznym nosi nazwę progu tlenowego. Dla Ancistrus próg tlenowy wynosi 33 mmHg, a dla Hypostomus 60 mmHg. Autorzy przypuszczają, że włączanie oddychania powietrzem atmosferycznym może być kontrolowane przez receptory zlokalizowane w skrzelach rejestrujące poziom gazów rozpuszczonych w wodzie.
Z kolei badania przeprowadzone przez Grahama (1983) nad osobnikami Ancistrus chagresi aklimatyzowanymi do hypoksji w okresie 14-21 dni przy ciśnieniu tlenu poniżej 30 mmHg w temperaturze 25-27° C, wykazały, że hypoksja powoduje intensywniejsze oddychanie zarówno skrzelami jak i powietrzem atmosferycznym. Ryba połyka większą objętość powietrza, wydłużają się także okresy pomiędzy oddechami. W tym okresie wzrasta także ilość hemoglobiny w erytrocytach i jej powinowactwo do tlenu, co minimalizuje mieszanie się krwi natlenowanej z odtlenowaną i hamuje straty tlenu w skrzelach.
Aby przekonać się z kolei w jaki sposób ciśnienie dwutlenku węgla wpływa na parametry oddechowe, umieszczono osobniki A. chagresi i H. plecostomus na 48 godziny w wodzie, w której stopniowo podwyższano ciśnienie tego gazu do wartości ok. 21 mmHg. (W warunkach normalnych ciśnienie dwutlenku węgla w wodzie nie przekracza 2 mm Hg). W odpowiedzi na wysokie stężenie dwutlenku węgla oba gatunki zaczynają oddychać powietrzem: Ancistrus przy ciśnieniu dwutlenku węgla 9 mmHg, a Hypostomus przy 13 mmHg. Jednakże po około 2-6 godzinach oba gatunki powracają do wyłącznego oddychania skrzelami. Oznacza to, że sam dwutlenek węgla nie odgrywa roli w regulacji oddychania powietrzem atmosferycznym. Dopiero połączenie podwyższonego stężenia dwutlenku węgla i niskiego stężenia tlenu w wodzie powoduje wentylację dodatkowego narządu oddechowego przez cały czas trwania eksperymentu. Częstość oddechów u obydwu gatunków waha się od 0.5 do 23/h i zależy od ciśnienia tlenu w wodzie. W punkcie progu tlenowego wynosi u obu gatunków od 0.5 do l/h. Przy ciśnieniu tlenu 20 mmHg średnia częstość oddechów u Hypostomus wynosi 6/h, a u Ancistrus 8/h. Częstość oddechów jest wyższa u Ancistrus i wzrasta u niego gwałtowniej wraz z hypoksją. Autorzy przypuszczają, że może to być spowodowane faktem, iż u tego gatunku większa część tlenu absorbowanego przez kapilary w żołądku jest następnie tracona w skrzelach. Natomiast u Hypostomus proces ten podlega większej kontroli, wobec tego straty tlenu są u niego mniejsze (Graham i Baird 1982).
Badania przeprowadzone na kiryśniku (Hoplosternum thoracatum) i kirysie (Brochis splendens), u których wymiana gazowa zachodzi w tylnej części jelita wykazały, że obydwa gatunki oddychają powietrzem zarówno w warunkach normoksji, jak i hypoksji (poniżej 40 mm Hg). W warunkach normoksji oddechy są nieregularne i pokrywają zaledwie 35% zapotrzebowania organizmu na tlen, a przy wzrastającej hypoksji ilość dostarczonego tlenu stanowi od 42% do 72% całkowitych potrzeb organizmu (Gee i Graham 1978).
Badania McMahona i Burggrena (1987) wykazały, że częstość oddechów powietrzem atmosferycznym wzrasta także w warunkach hypoksji u Misgurnus anguillicaudatus posiadającego tylną część jelita przekształconą w dodatkowy narząd oddechowy. Nie wzrasta jednak objętość połkniętego powietrza, ani nie zmienia się częstość wentylacji skrzel. W połkniętym powietrzu ciśnienie parcjalne tlenu wynosi 150 mmHg, natomiast w powietrzu zużytym wydzielonym przez odbyt 75 mmHg. Stąd wniosek, że w kapilarach w jelicie jest absorbowane około 50% tlenu. Wykorzystywanie jelita jako dodatkowego narządu oddechowego dostarcza organizmowi 20-25% całkowitego zapotrzebowania na tlen. Ponadto autorzy stwierdzili, że większość dwutlenku węgla jest usuwana z organizmu przez skrzela i skórę, natomiast w oddechowym odcinku jelita jest usuwane jedynie 3% tego gazu.
Kirysek spiżowy (Corydoras aeneus) także wykorzystuje tylną część jelita do oddychania powietrzem atmosferycznym w warunkach normoksji i hypoksji i nawet bez dostępu do powietrza może przeżyć w warunkach normoksji (Kramer i McClure 1980). Z kolei sum Eremophilus mutisii posiadający zmodyfikowany żołądek przystosowany do wymiany gazowej może przeżyć nawet gdy jest przetrzymywany całą noc na wilgotnej trawie (Cala 1987). Powyższe badania wskazują na znaczącą rolę dodatkowych narządów oddechowych w pobieraniu tlenu, podczas gdy dwutlenek węgla usuwany jest zarówno przez skrzela jak i skórę.
Na częstość oddychania wpływa także głębokość na jakiej przebywają ryby. Badania przeprowadzone na kirysku (C. aeneus) wykazały, że w wodzie nasyconej tlenem osobniki przebywające w płytkiej wodzie (10-20 cm) oddychają powietrzem rzadko i z reguły są mało ruchliwe. Powierzchniowe wody są bowiem bogatsze w tlen niż głębsze a brak ruchu jest zabezpieczeniem przed drapieżnikami. W miarę pogarszających się warunków tlenowych kiryski oddychają powietrzem częściej na płytszej wodzie niż na większych głębokościach dochodzących do 1 metra, mimo że na tych właśnie głębokościach warunki są bardziej niekorzystne. Być może nakłady energii wydatkowanej na podpłynięcie ku powierzchni z dość dużej głębokości nie równoważą korzyści z uzyskania dodatkowej porcji tlenu (Kramer i McClure 1980).
Może się tak zdarzyć, że aby zaczerpnąć powietrza ryba musi oderwać się od żerowania czy opuścić partnera. Takie zachowanie jest niekorzystne. W przypadku silnej konkurencji o pokarm zasoby mogą zostać wykorzystane przez inne osobniki, a partner do rozrodu utracony na korzyść szybszego i sprytniejszego rywala. W takich sytuacjach osobnik odniósłby korzyść ograniczając oddychanie powietrzem i przestawiając się całkowicie na oddychanie skrzelami, lub w przypadku wyczerpania zapasów tlenu przechodząc na metabolizm beztlenowy (Kramer i Braun 1983). Eksperyment przeprowadzony przez tych autorów wykazał, że istotnie kiryski (C. aeneus) podczas żerowania oddychały powietrzem rzadziej ale tylko w warunkach dobrego natlenienia wody. W warunkach hypoksji całkowite przestawienie się na oddychanie skrzelami czy metabolizm beztlenowy jest zbyt kosztowne i nie równoważy korzyści uzyskiwanych ze zwiększonego żerowania.
Podpływanie ku powierzchni wody w celu zaczerpnięcia powietrza wiąże się także z niebezpieczeństwem. Ryba może zostać zauważona przez drapieżnika, dlatego czas przebywania przy powierzchni jest bardzo krótki. U kiryska wynosi około 0.14-0.17 sekundy, a wystawienie pyska nad wodę trwa zaledwie 0.06-0.07s (Kramer i McClure 1980). Innym zachowaniem, którego jedną z funkcji jest ochrona przed atakiem drapieżcy jest zjawisko zaobserwowane u kiryśnika (H. thoracatum) i glonojada (A. chagresi) (Kramer i Graham 1976, Gee i Graham 1978). Ryby tych gatunków podpływają grupami ku powierzchni wody i prawie równocześnie połykają powietrze. Kramer i Graham (1976) sugerują także, że następowanie po sobie oddechów w nieregularnych odstępach czasu może służyć zdezorientowaniu drapieżników.
Teoretycznie koszt oddychania powietrzem atmosferycznym powinien być niższy niż oddychanie w wodzie. Gęstość wody jest około 840 razy większa niż powietrza, lepkość 50 razy większa, a zawartość tlenu na jednostkę objętości aż 30 razy mniejsza. Stąd wniosek, że gatunki zamieszkujące zbiorniki wodne o niekorzystnych warunkach tlenowych i mające zdolność do oddychania tlenem z atmosfery powinny być faworyzowane. Jednak zależności te są bardziej złożone. Okazuje się, że u kiryska (C. aeneus) przy częstości oddechów 10/h zużycie energii na oddychanie powietrzem stanowi 10% metabolizmu zwierzęcia (Kramer i McClure 1981). Koszty energetyczne oddychania powietrzem dla osobników przebywających w wodzie nasyconej tlenem są bardzo wysokie i stanowią 10-40% kosztów oddychania tlenem rozpuszczonym w wodzie. Dlatego istnieje wiele gatunków nie mających dodatkowych narządów oddechowych, a zamieszkujących siedliska o niekorzystnych warunkach tlenowych. Wydaje się więc, że fakultatywne oddychanie powietrzem stanowi pewien kompromis. Z jednej strony dodatkowy narząd oddechowy nie jest tak dobrze rozwinięty jak u gatunków oddychających powietrzem obligatoryjnie, a z drugiej strony ryba oszczędza energię, ponieważ nie musi ciągle podpływać ku powierzchni wody oraz mniej inwestuje w rozwój dodatkowego narządu oddechowego (Kramer i McClure 1981). W ewolucji dodatkowych narządów oddechowych tego typu kompromisy z pewnością odgrywały dużą rolę.
Summary
This paper contains brief survey of air breathing species of teleostean fishes which use part of digestive tract as accessory respiratory organs, short description of their habitat and respiratory behaviour. Gas exchange can take place in esophagus, stomach or intestine. Respiratory parts of digestive tract are modified in several ways. These parts are enlarged by bubbles of air and thin-walled. Their internal surface is lined by flattened epithelium, which is penetrated by numerous capillaries and a thin air-blood barrier is formed. The article contains also some physiological aspects of air breathing under different oxygen conditions.
Literatura
Armbruster J. W. 1998: Modifications of the digestive tract for holding air in Loricariid and Scoloplacid catfishes. Copeia, 663-675.
Cala P. 1987: Aerial respiration in the catfish, Eremophilus mutisii (Trichomycteridae, Siluriformes) in the Rio Bogota basin, Colombia. J. Fish Biol, 31: 301-303
Carter G. S., Beadle L. C. 1931: The fauna of the swamps of the Paraguayan Chaco in relation to its environment. II. Respiratory adaptations in the fishes. J. Linn. Soc. Lond, 37: 327-366.
Crawford R. H. 1974: Structure of air-breathing organ and the swim bladder in the Alaska blackfish Dalia pectoralis Bean. Can. J. Zool, 52: 1221-1225.
Elbal M. T., Agulleiro B. 1986: An immunocytochemical and ultrastructural study of endocrine cells in the gut of a teleost fish, Sparus auratus L. Gen. Comp. Endocrinol, 64: 339-354.
Fernandes M. N., Rantin F. T., Kalinin A. L., Van Moron S.E. 1994: Comparative study of gill dimensions of three erythrinid species in relation to their respiratory function. Can. J. Zool, 72: 160-165.
Gee J. H. 1976: Buoyancy and aerial respiration factors influencing the evolution of reduced swim-bladder volume of some Central American catfishes (Trichomycteridae, Callichthyidae, Loricariidae, Astroblepidae). Can. J. Zool, 54: 1030-1037.
Gee J.H., Graham J. B. 1978: Respiratory and hydrostatic functions of the intestine of the catfishes Hoplosternum thoracatum and Brochis splendens (Callichthyidae). J. Exp. Biol, 74: 1-16.
Goniakowska-Witalińska L. 1995: The histology and ultrastructure of the amphibian lung. [W:] Histology, ultrastructure and immunohistochemistry of the respiratory organs in non-mammalian vertebrates: 75-112, (red. Pastor L.M.), University of Murcia, Spain.
Gradwell N. 1971: A photographic analysis of the air breathing behaviour of the catfish, Plecostomus punctatus. Can. J. Zool, 49: 1089-1094.
Graham J. B. 1983: The trasition to air breathing in fishes. II. Effects of hypoxia acclimation on the bimodal gas exchange of Ancistrus chagresi (Loricariidae). J. Exp. Biol, 102: 157-173.
Graham J. B. 1997: Air-breathing fishes. Evolution diversity and adaptation. Academic Press San Diego, London, Boston, New York, Sydney, Tokyo, Toronto.
Graham J. B, Kramer D. L, Pineda E. 1978: Comparative respiration of an air breathing and non-air breathing characid fish and the evolution of aerial respiration in characins. Physiol. Zool, 51: 279-288.
Graham J. B., Baird T. A. 1982: The transition to air-breathing in fishes. I. Environmental effects on the facultative air breathing of Ancistrus chagresi and Hypostomus plecostomus (Loricariidae). J. Exp. Biol, 96: 53-67.
Gremski W., Ferri S. 1982: Ultrastructure of endocrine cells in a freshwater teleost (Pimelodus maculatus) gastrointestinal tract. Zool. Anz. Jena, 209: 333-340.
Huebner E., Chee G. 1978: Histological and ultrastructural specialisation of the digestive tract of the intestinal air breather Hoplosternum thoracatum (Teleost). J. Morph, 157: 301-328.
Jasiński A. 1973: Air-blood barrier in the respiratory intestine of the pond-loach, Misgurnus fossilis L. Acta Anat, 86: 376-393.
Johansen K., Hanson D., Lenfant C. 1970: Respiration in a primitive air breather Amia calva. Resp. Physiol, 9: 162-174.
Kramer D. L., Graham J.B. 1976: Synchronous air breathing, a social component of respiration in fishes. Copeia, 689-697.
Kramer D. L., McClure M. 1980: Aerial respiration in the catfish Corydoras aeneus (Callichthyidae). Can. J. Zool, 58: 1984-1991.
Kramer D. L., McClure M. 1981: The transit cost of aerial respiration in the catfish Corydoras aeneus (Callichthyidae). Physiol. Zool, 54: 189-194.
Kramer D. L., Braun E.A. 1983: Short-term effects of food availability on air-breathing frequency in the fish Corydoras aeneus (Callichthyidae). Can. J. Zool, 61: 1964-1967.
Lechleuthner A., Schumacher U., Negele R.D. 1989: Lung of Polypterus and Erpetoichthys. J. Morphol, 201: 161-178.
McMahon B. R., Burggren W. W. 1987: Respiratory physiology of intestinal air breathing in the teleost fish Misgurnus anguillicaudatus. J. Exp. Biol, 33: 371-393.
Moitra A., Singh O.N., Munshi J.S.D. 1989: Microanatomy and cytochemistry of the gastrorespiratory tract of an air-breathing cobidid fish, Lepidocephalichthys guntea. Jpn. J. Ichthyol, 36: 227-231.
Munshi J. S. D. Hughes G. M. 1992: Air breathing fishes of India. Their structure function and life history. AA Balkema/Rotterdam/Brookfield/1992.
Podkowa D., Goniakowska-Witalińska L. 1997: Budowa i funkcja płuc oraz pęcherzy pławnych jako dodatkowych narządów oddechowych u ryb. Przegląd Zool, XLI: 39-50.
Podkowa D., Goniakowska-Witalińska L. 1998: The structure of the airbladder of the catfish Pangasius hypophthalmus Roberts and Vidthayanon 1991, (previously P. sutchi Fowler 1937). Folia biol. (Kraków), 46: 189-196.
Rahn H., Rahn K. B., Howell B.J., Gans C., Tenney S.M. 1971: Air breathing of the garfish (Lepisosteus osseus). Resp. Physiol, 11: 285-307.
Rombout J. H. W. M., Ból J., Taverne-Thiele J.J. 1986: Ultrastructural characterization of 6 immunoreactive enteroendocrine cells in Barbus conchonius (Teleostei, cyprinidae). Histochemistry, 85: 467-473.
Santos, C. T. C., M. N. Fernandes, and W. Severi. 1994. Respiratory gill surface area of a facultative air-breathing loricariid fish, Rhinelepis strigosa. Can. J. Zool. 72:2009-2015.
Singh B. R., Yadav A. N., Ojha J., Munshi J.S.D. 1981: Gross structure and dimensions of the gills of an intestinal airbreathing fish (Lepidocephalichthys guntea). Copeia, 224-229.
Singh B. R., Pradad M. S., Yadav A.N., Kiran U. 1991: The morphology of the respiratory epithelium of the air breathing organ of the swamp-eel, Monopterus albus (Zuiew). A SEM study. Zool. Anz, 226:27-32.
Satora L. 1998: Histological and ultrastructural study of the stomach of the air-breathing Ancistrus multispinnis (Siluriformes, Teleostei). Can. J. Zool, 76: 83-86.
Szarski H. 1976: Anatomia porównawcza kręgowców. Państwowe wydawnictwo Naukowe, Warszawa.
Szarski H. 1998: Historia zwierząt kręgowych. Wydawnictwo naukowe PWN, Warszawa.
Yadav A. N., Singh B.R. 1980: The gut of an intestinal air-breathing fish, Lepidocephalus guntea (Ham). Arch. Biol. (Bruxelles), 91: 413-422.
Zaccone G., Fasulo S., Ainis L. 1995: Gross anatomy, histology and immunohistochemistry of respiratory organs of air-breathing and teleost fishes with particular reference to the neuroendocrine cells and treir relationship to the lung and gill as endocrine organs. [W:] Histology, ultrastrucrure and immunohistochemistry of the respiratory organs in non-mammalian vertebrates: 15-52, (red. Pastor L.M.), University of Murcia, Spain.
Wpłynęło 12 VII 2000
Linki:
http://kosmos.icm.edu.pl/PDF/2010/479.pdf
http://www.aiep.pl/volumes/2000/0_1/txt/txt_06.php
http://www.aiep.pl/volumes/2010/2_1/txt/txt_01.php
http://pages.towson.edu/nelson/main/my%20papers-pdf%27s/nelson-dehn-ch.10.pdf
http://books.google.pl/books?id=1fm8drGqXloC&pg=PA69&dq=Adaptation+of+different+parts+of+digestive+tract++++++++++DAGMARA+PODKOWA,&hl=pl&sa=X&ei=U2xyUoyMCpGv4QTy7ICwCw&ved=0CDQQ6AEwAQ#v=onepage&q=Adaptation%20of%20different%20parts%20of%20digestive%20tract%20%20%20%20%20%20%20%20%20%20DAGMARA%20PODKOWA%2C&f=false